Edentata 11(1)

ISSN 1413-4411 (print version) ISSN 1852-9208 (electronic version)

Edentata

The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group • 2010 • Number 11(1)

Editors: Mariella Superina, Flávia Miranda, Agustín M. Abba and Roberto Aguilar ASASG Chair: Mariella Superina ASASG Deputy Chair: Flávia Miranda

Edentata

The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group ISSN 1413-4411 (print version) ISSN 1852-9208 (electronic version) Editors: Mariella Superina, IMBECU, CCT CONICET Mendoza, Mendoza, Argentina. Flávia Miranda, Projeto Tamanduá and Wildlife Conservation Society, São Paulo, Brazil. Agustín M. Abba, División Zoología Vertebrados, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, La Plata, Argentina. Roberto Aguilar, Cape Wildlife Center – Humane Society of the US, Barnstable, MA. IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Chair Mariella Superina IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Deputy Chair Flávia Miranda Layout Kim Meek, Washington, DC, e-mail: . The editors wish to thank the following reviewers for their collaboration: Teresa Cristina Da Silveira Anacleto, Paula Chappell, Adriano Chiarello, Arnaud Desbiez, María Cecilia Ezquiaga, Héctor Ferrari, Alexine Keuroghlian, Colleen McDonough, Ísis Meri Medri, Nadia de Moraes-Barros, Tinka Plese, Teresa Tarifa, and Bryson Voirin. Front Cover Photo Giant anteater (Myrmecophaga tridactyla). Photo: Arnaud Desbiez, Royal Zoological Society of Scotland. Please direct all submissions and other editorial correspondence to Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500), Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-261-5244001, e-mail: . IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group logo courtesy of Stephen D. Nash, 2009. This issue of Edentata was kindly supported by the Center for Applied Biodiversity Science, Conservation International, 2011 Crystal Drive, #500, Arlington, VA 22202 USA.

Table of Contents iii Letter from the Editor iv IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012 1 Albinismo Total em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) no Estado de Pernambuco, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, Adriana Alves Quirino, Rinaldo Aparecido Mota 4 Density and Habitat Use by Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in the Pantanal Wetland, Brazil Arnaud Léonard Jean Desbiez, Ísis Meri Medri 11 New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) for Central Patagonia, Argentina Agustín M. Abba, Marcela J. Nabte, Daniel E. Udrizar Sauthier 18 Marcação Ungueal em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) de Vida Livre na Estação Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier, Rinaldo Aparecido Mota, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira 22 Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-Grande Cabassous tatouay no Brasil: Revisão, Status e Comentários sobre a Espécie Flávio Kulaif Ubaid, Leonardo Siqueira Mendonça, Fábio Maffei 29 Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar Especies? Maria Clara Arteaga, Eduardo Martins Venticinque 34 Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo Condiciones Ex Situ Jorge Anthony Astwood Romero, Patrícia Carolina Casas Martínez, Sol Ángela Ojeda Holguín, Ricardo Murillo Pacheco 44 Caracterización Nutricional de la Dieta de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas, México Víctor Hugo Morales-Sandoval 49 Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) da Fundação Parque Zoológico de São Paulo Maristela Leiva, Mara Cristina Marques 53 Reevaluation of the Geographical Distribution of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and B. variegatus Schinz, 1825 Nadia de Moraes-Barros, Ana Paula Giorgi, Sofia Silva, João Stenghel Morgante 62 Activity Patterns, Preference and Use of Floristic Resources by Bradypus variegatus in a Tropical Dry Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar, Colombia Leyn Castro-Vásquez, Marlon Meza, Tinka Plese, Sergio Moreno-Mora

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70 Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua mexicana) in Panama Helen Esser, Danielle Brown, Yorick Liefting

73 Presence of Amblyomma cajennense in Wild Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the Pantanal Matogrossense, Brazil Flávia Regina Miranda, Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira, Gilberto Salles Gazêta, Nicolau Maués Serra-Freire, Marinete Amorim 76 Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes tricinctus, Dasypodidae) Onildo João Marini-Filho, Marília Marques Guimarães 78 Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três Localidades do Estado do Rio de Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis Ana Carolina Maciel Boffy, Roberto Leonan Morim Novaes, Graziela da Silva Mello, Camila Sant’Anna 81 News 81 Meetings 83 Edentata — Instructions to Authors

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Edentata — Instrucciones para los autores

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Edentata — Instruções aos autores


Letter from the Editor Welcome to this new issue of Edentata, the Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group! Our Newsletter is steadily growing: this issue includes 15 interesting articles on such diverse topics as the reproductive behavior of anteaters, distribution of armadillos, or the ecology of sloths. As announced in Edentata 8–10, our Newsletter is about to receive a major facelift. We have prepared new Instructions to Authors in English, Spanish and Portuguese. They are available at the end of this issue and can also be downloaded from our website. We kindly ask you to follow them when preparing your manuscripts and short communications for submission to Edentata. We have recently concluded the re-assessment of all xenarthrans for the IUCN Red List of Threatened Species. Many thanks to all researchers who have contributed information on the geographic range, population size and status, habitat and ecology, threats, and existing conservation measures of their study species! We are currently working on a special edition of Edentata, in which we will present the results of the 2009/2010 assessment. So, please stay tuned for Edentata 11(2)! As always, we are looking forward to receiving your articles, thesis abstracts, notes from the field, news items, and any other information related to the conservation of xenarthrans that you would like to publish in Edentata or our website . Enjoy this new issue of Edentata!

Mariella Superina, Editor in Chief


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IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012 Chair Mariella Superina, Dr.med.vet., Ph.D. in Conservation Biology Chair, IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Editor in Chief, Edentata Assistant researcher CONICET IMBECU - CCT CONICET Mendoza Casilla de Correos 855 Mendoza (5500) Argentina E-mail: Deputy Chair Flávia Miranda, M.Sc. Ecology Ph.D. Student in Applied Ecology, University of São Paulo Projeto Tamanduá / Anteater Project Wildlife Conservation Society – WCS Global Health Programs Av. Agua Fria 269 Água Fria, São Paulo, SP 02333-000 Brazil E-mail: Website: Red List Authority Agustín M. Abba, Doctor in Natural Science Assistant Researcher CONICET División Zoología Vertebrados Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP Paseo del Bosque s/n La Plata (1900) Argentina E-mail: Members John Aguiar, USA Roberto Aguilar, USA Teresa Cristina Anacleto de Silveira, Brazil Adriano Chiarello, Brazil Erika Cuéllar, Bolivia Gustavo A.B. da Fonseca, USA Frédéric Delsuc, France John Gramieri, USA Jim Loughry, USA Colleen McDonough, USA Ísis Meri Medri, Brazil Dennis A. Meritt, USA Nadia Moraes-Barros, Brazil Tinka Plese, Colombia Gustavo Porini, Argentina Virgilio G. Roig, Argentina Sergio F. Vizcaíno, Argentina

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Albinismo Total em Preguiças-de-GargantaMarrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) no Estado de Pernambuco, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier Maria Adélia Borstelmann de Oliveira Adriana Alves Quirino Rinaldo Aparecido Mota Resumo Relata-se a ocorrência de dois casos de albinismo total em preguiças-de-garganta-marrom (Bradypus variegatus) capturados na Mesorregião Metropolitana do Recife, Pernambuco, Brasil. Palavras-chave: Bradypus variegatus, preguiça, albinismo total Abstract We describe two cases of total albinism in brownthroated three-toed sloths (Bradypus variegatus) captured at the Metropolitan Mesoregion of Recife, Pernambuco State, Brazil. Keywords: Bradypus variegatus, three-toed sloth, total albinism

brown-throated

Introdução O albinismo é resultado de uma desordem genética onde ocorre um defeito na liberação de pigmentos pelos melanócitos (Alberts et al., 2004). Causado pela homozigoze de alelos recessivos, traduz-se na incapacidade de fabricar melanina, o pigmento responsável pela coloração negra e marrom dos animais, inclusive em humanos (Griffiths et al., 1998). Walter (1938) afirmou que estes genes recessivos são responsáveis pela intensidade da pigmentação da pele, dos pêlos e olhos. Normalmente os indivíduos com albinismo verdadeiro ou total possuem tegumento sem pigmentação (claro ou branco), pele rosada e olhos vermelhos. Apenas um em cada 20.000 indivíduos pode apresentar alguma forma de albinismo. A anomalia já foi registrada em algumas espécies de peixes, répteis, aves e mamíferos (Uieda, 2000). Segundo Perez-Carpinell et al. (1992) uma grande proporção destes albinos tem fotofobia, nistagmo pendular, estrabismo, astigmatismo e miopia elevados, além de pobre acuidade visual. Em espécimes com albinismo parcial observa-se a pele ou a pelagem com cores claras,

não necessariamente brancas, e zonas pigmentadas em outras regiões do corpo (Constantine, 1957; Herreid e Davis, 1960). O albinismo é classificado em: ocular — quando somente os olhos sofrem despigmentação; parcial — o organismo produz melanina na maior parte do corpo, mas em outras partes isso não ocorre; oculocutâneo — todo corpo é afetado. Os albinos são mais evidentes aos predadores (Rodrigues et al., 1999). Em condições naturais, mamíferos albinos são selecionados negativamente em função de sua conspicuidade no meio ambiente (Parsons e Bonderup-Nielsen, 1995). A probabilidade de sucesso dos animais albinos na natureza é maior em espécies de hábito críptico ou noturno ou naqueles que apresentam formas eficientes de defesa (Sazima e Pombal, 1986; Sazima e Di Bernardo, 1991). No Brasil, existem alguns relatos para pequenos roedores (Pessoa e Dos-Reis, 1995; Cademartori e Pacheco, 1999), roedores de médio porte (Veiga, 1994), morcegos (Moreira et al., 1992; Veiga e Oliveira, 1995; Uieda, 2000; Sodré et al., 2004), ungulados (Smielowski, 1979; Rodrigues et al., 1999), primatas (Veiga, 1994) e em preguiça (Manchester e Jorge, 2003). Objetivou-se com este estudo relatar os primeiros casos de albinismo total em duas preguiçasde-garganta-marrom Bradypus variegatus de vida livre, apreendidas na Mesorregião Metropolitana do Recife, PE. Descrição dos casos Este relato trata da observação da ocorrência de dois casos de albinismo total. Uma preguiça foi apreendida no Município de Igarassu (7°50'S, 34°54'W), localizado a aproximadamente 30 km de Recife, no litoral norte da Mesorregião Metropolitana do Recife do Estado de Pernambuco, pela equipe de soldados da Companhia Independente de Policiamento do Meio Ambiente e encaminhada à Estação Ecológica de Caetés, Município do Paulista. A outra foi capturada na zona rural do município de Igarassu. O primeiro tratava-se de um macho jovem (Fig. 1) e o segundo, uma fêmea adulta. A sexagem foi realizada através do exame crítico dos órgãos genitais externos. Os dois animais apresentavam coloração da pele rósea, incluindo a pele do focinho e ao redor dos olhos. Os pêlos eram de cor bege claro por todo o corpo, com exceção da região frontal onde se observou pêlos mais claros, esbranquiçados. No macho observou-se uma ligeira depressão formada por pêlos mais curtos, também Edentata no. 11(1) • 2010

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cia como comentado por Sazima e Pombal (1986) e Sazima e Di Bernardo (1991). Após o processo de sexagem, o animal macho foi solto na Estação Ecológica de Caetés e a fêmea, no mesmo local onde foi capturada. Agradecimentos: À Agência Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Pernambuco – CPRH por ter permitido a realização deste estudo na Estação Ecológica de Caetés – ESEC-Caetés; à Coordenação da ESEC-Caetés pela receptividade; e à Companhia Independente de Policiamento do Meio Ambiente – CIPOMA pelo apoio. Figura 1. Preguiça-de-garganta-marrom (Bradypus variegatus) jovem, com albinismo total. Observar a pelagem da fronte mais clara, ausência da linha escura das laterais dos olhos e coloração rosada da pele, dos lábios, narinas e ao redor dos olhos.

despigmentados, na região interescapular, indicativa da presença da mancha dorsal em desenvolvimento. Os olhos apresentavam íris despigmentadas e movimentos involuntários oscilatórios, rítmicos e repetitivos indicativos de nistagmo, conforme descrito por Perez-Carpinell et al. (1992). Manchester e Jorge (2003) citaram o nascimento de preguiças albinas no Município de Teófilo Otoni, Minas Gerais, em uma população de 25 animais isolados em um parque urbano. Os autores atribuíram o albinismo ao acasalamento endogâmico. Observaram, também, o nascimento de indivíduos com más-formações dos membros e a morte prematura de filhotes. Contudo, os autores não descreveram detalhadamente se tratava de albinismo total ou parcial. No presente estudo, os animais apresentavam todas as características de albinismo total de acordo com a descrição feita por Walter (1938). A ocorrência de albinismo na natureza é muito rara e, portanto, difícil de ser observada. Parsons e Bonderup-Nielsen (1995) discutiram que em condições naturais, os mamíferos albinos são selecionados negativamente em função de sua susceptibilidade, possível rejeição por parte dos demais da mesma espécie até uma maior probabilidade de ataques. No caso das preguiças que são animais altamente crípticos e de hábitos tanto diurno quanto noturno, além do fato de apresentarem poucos predadores naturais (onças, jibóias e aves de rapina de grande porte), estes animais podem ter maior probabilidade de sobrevivên-

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Gileno Antonio Araújo Xavier, Professor Adjunto do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal – DMFA, Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE, Rua Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois Irmãos, Recife, PE 52171-900, Brasil, e-mail: ; Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, Professora Associada do DMFA/UFRPE, e-mail: ; Adriana Alves Quirino, Médica Veterinária do Núcleo de Fauna – NUFA do Centro de Triagem de Animais Silvestres – CETAS do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Renováveis – IBAMA/ PE, e-mail: ; e Rinaldo Aparecido Mota, Professor Associado do Departamento de Medicina Veterinária – DMV/UFRPE, e-mail . Referências Alberts, B., Johnson, A., Lewis, J., Raff, M., Roberts, K. e Walter, P. 2004. Biologia Molecular da Célula. 4ª ed. Artmed, Porto Alegre. Cademartori, C. V. e Pacheco, S. M. 1999. Registro de albinismo parcial em Delomys dorsalis (Hensel, 1872) (Cricetidae, Sigmodontinae). Biociências 7(1): 195–197. Constantine, D. G. 1957. Color variation and molt in Tadarida brasiliensis and Myotis velifer. J. Mammal. 38(4): 461–466. Griffiths, A. J. F., Miller, J. H., Suzuki, D. T., Lewontin, R. C. e Gelbart, W. M. 1998. Introdução à Genética. 6ª ed. Editora Guanabara-Koogan, Rio de Janeiro. Herreid, C. F. e Davis, R. B. 1960. Frequency and placement of white fur on free-tailed bats. J. Mammal. 41(1): 117–119. Manchester, A. e Jorge, W. 2003. O efeito da endogamia em uma população de preguiças urbanas

(Xenarthra, Bradypus variegatus). Em: Anais do II Congresso Brasileiro de Mastozoologia. p. 204. Sociedade Brasileira de Zoologia, Belo Horizonte. Moreira, E. C., Silva, M. C. P. e Veloso, J. E. 1992. Albinismo em Desmodus rotundus rotundus, Chiroptera (E. Geoffroy, 1810). Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 44(6): 549–552. Parsons, G. J. e Bonderup-Nielsen, S. 1995. Partial albinism in an island population of meadow voles, Microtus pennsylvanicus, from Nova Scotia. Can. Field Nat. 109(2): 263–264. Perez-Carpinell, J., Capilla, P., Illueca, C. e Morales, J. 1992. Vision defects in albinism. Optom. Vis. Sci. 69(8): 623–628. Pessoa, L. M. e Dos-Reis, S. F. 1995. Coat color variation in Proechimys albispinus (Geoffroy, 1838) (Rodentia, Echimyidae). Bol. Mus. Nac. Rio de Janeiro, N. S. Zool. 361: 1–5. Rodrigues, F. H. G., Silveira, L., Jacomo, A. T. e Monteiro-Filho, E. L. A. 1999. Albinismo parcial em veado campeiro (Ozotoceros bezoarticus L. 1758), no Parque Nacional das Emas, Goiás. Rev. Bras. Zool.16(4): 1229–1232. Sazima, I. e Di-Bernardo, M. 1991. Albinismo em serpentes neotropicais. Mem. Inst. Butantan 53(2): 167–173. Sazima, I. e Pombal Jr., J. 1986. Um albino de Rhamdella minuta, com notas sobre comportamento (Osteichthyes, Pimelodidae). Rev. Bras. Biol. 46(2): 377–381. Smielowski, J. 1979. Births of white American tapirs. International Zoo News 26(3): 10–15. Sodré, M. N., Uieda, W. e Baldim, M. 2004. First record of albinism in the bat Eumops glacinus (Molossidae) from Southeastern Brazil. Chiropt. Neotrop. 10(1–2): 200–201. Uieda, W. 2000. A review of complete albinism in bats with five new cases from Brazil. Acta Chiropt. 2(1): 97–105. Veiga, L. A. 1994. Um caso de albinismo em Tayassu tajacu Linnaeus (Artiodactyla, Tayassuidae) na Serra do Mar, São José dos Pinhais, Paraná. Rev. Bras. Zool. 11(2): 341–343. Veiga, L. A. e Oliveira, A. T. 1995. Um caso de albinismo completo em morcego Molossus molossus, Pallas (Chiroptera: Molossidae) em Santa Vitória do Palmar, RS, Brasil. Arq. Biol. Tecnol. 38: 878–881. Walter, H. E. 1938. Genetics: an Introduction to the Study of Heredity. Macmillan Publishing Company, New York.


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Density and Habitat Use by Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in the Pantanal Wetland, Brazil Arnaud Léonard Jean Desbiez Ísis Meri Medri Abstract Giant anteaters and southern tamanduas are often sympatric throughout their range and are both found in the Pantanal wetland. Density, habitat use, selection, and habitat overlap between both species were estimated in the central region of the Brazilian Pantanal. A total of 2,174 km of transects were walked through three different landscapes and five different habitat types. Using strip transect methods, densities of giant anteaters in the study area were estimated at 0.15 individuals/km², and 0.34 individuals/km² for southern tamanduas. Densities of both species were highest in forest landscapes. Southern tamanduas significantly selected the forest edge habitat. Scrub grasslands had the highest selection ratio for giant anteaters. Results from this study do not indicate that the two species partition habitat. Deforestation in the Pantanal is predicted to be detrimental to both species of anteaters. Keywords: density, giant anteaters, southern tamanduas, niche overlap, habitat use, Pantanal, wetland Introduction The giant anteater (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) occurs from southern Belize and Guatemala to northern Argentina, while the southern tamandua (Tamandua tetradactyla Linnaeus, 1758) is found from Venezuela to northern Argentina (Nowak, 1999). These species largely overlap throughout their distribution and share parts of their habitats. They occur in all biomes of Brazil (Fonseca et al., 1996) and can be found in a wide variety of habitats, ranging from open fields to dense forests. These mammals are myrmecophagous and termitophagous. In other words, they are specialized in feeding on ants and termites, which are gathered with the powerful claws of their forelimbs and the sticky, protractile tongue (Nowak, 1999). The southern tamandua is scansorial and can feed both on the ground and in trees. The giant anteater feeds mainly on the ground, but can also climb trees for feeding or for scratching, rubbing, and claw marking 4


(Shaw et al., 1985; Rummel, 1988; Medri, 2002; Young et al., 2003; Kreutz, 2007). All members of the superorder Xenarthra, including giant anteaters and southern tamanduas, have lower body temperatures and lower basal metabolic rates than other mammals of similar body mass (McNab, 1985). The giant anteater can exceed 35 kg in weight, about seven times the body mass of the southern tamandua (approximately 5 kg; Rodrigues et al., 2008). Giant anteaters and southern tamanduas display both nocturnal and diurnal activity as part of a thermoregulatory behavior to avoid exposure during the hottest or coldest hours of the day. Moreover, habitat use by these species is widely related to ambient temperature (Camilo-Alves and Mourão, 2006; Rodrigues et al., 2008). Changes in timings of activity related to ambient temperature have also been reported for armadillos (Layne and Glover, 1985) and sloths (Chiarello, 2008). Density is an important parameter to estimate population size and to monitor the status of a population. There is limited scientific literature on the population ecology of southern tamanduas and giant anteaters. Giant anteater and southern tamandua densities were estimated in Venezuela by Eisenberg et al. (1979). Data on the population density of giant anteaters in Brazil are available from the Pantanal region (Coutinho et al., 1997), Serra da Canastra National Park, Minas Gerais state (Shaw et al., 1985; Shaw et al., 1987), Emas National Park, Goiás state (Miranda et al., 2006) and Boa Vista, Roraima state (Kreutz, 2007). Furthermore, Silveira et al. (1999) compared the density of giant anteaters killed by a fire in Emas National Park to the density of live individuals some months after the fire. To our knowledge, there is no scientific information available on southern tamandua density in Brazil. Our objective is to present density estimates of giant anteaters and southern tamanduas in three different landscapes of the central region of the Brazilian Pantanal and, in addition, present data on their biomass, habitat use and selection. Materials and Methods Study Area This study took place between October 2002 and November 2004 in the center of the Pantanal at the Embrapa Pantanal Nhumirim ranch and its surrounding ranches (18°59'S, 56°39'W). The study area covers over 200 km² and includes three different

landscapes characteristic of the region: 1) floodplains, dominated by seasonally flooded grasslands; 2) forests, characterized by strips and patches of semi-deciduous forest; and 3) cerrado, covered by scrub forest and open scrub grasslands. The study area overlaps six ranches that are traditionally managed and therefore mainly comprise native vegetation. There are no roads in the area, and overall anthropogenic impact on the landscape is considered low. Further details of the study area are provided in Desbiez (2007) and Soriano et al. (1997). Density estimates Twenty-one transects ranging from 3.5 to 5 km and marked at 50 m intervals were randomly placed within the study area with no previous knowledge of animal distribution: seven in the forest landscape, six in the cerrado landscape, and eight in the floodplain. Transects were walked alone by the same observer (AD), except for the ones in the floodplains, 200 km of which were walked alone by another trained observer. Transects were generally walked twice a month and regularly cleaned to remove overgrowth. The latter ensured detection of animals on the line and helped avoiding noise while walking. Transect censuses began at sunrise; no nocturnal surveys were conducted. In both the forest and cerrado landscapes, transects were walked out at a pace of approximately 1–2 km per hour, followed by a minimum one hour wait in a location 500 m from the end of the transect, and then walked back. In the floodplain, transects were walked out at 2–4 km per hour. At the end of the trail, the observer stopped data collection, walked to a parallel transect distant 1 km, and walked back along it collecting data. Date, time of the day, species, perpendicular distance from the transect, habitat type, and activity were registered for each sighting. A total of 2,174 km of transects were walked (847.8 km in the forest landscape; 906.5 km in the cerrado landscape; and 420 km in the floodplain landscape). Giant anteaters were sighted 23 times and southern tamanduas 21 times from the trail. This number of sightings was too low to estimate density using the DISTANCE software (Thomas et al., 2006) because a minimum of 60 sightings is required to obtain reliable results (Buckland et al., 2001). Strip transect methods were therefore used to analyze data. Strip transect counts presume a complete census of all animals within a fixed distance from the transect (Cochran, 1977). Fixed transect widths of 10 m and 12 m were used for southern tamanduas and giant anteaters, respectively, as it was estimated that both species were seen within those distances in all

surveyed habitat types. Twelve sightings of giant anteater and 7 of southern tamandua were discarded because they occurred beyond the fixed width. Densities were determined for each species in the three landscapes (floodplains, forests, and Cerrado) using the fixed transect width to calculate the surveyed area. Biomass Biomass was estimated by multiplying the average individual weight by the respective species density (Eisenberg, 1980). Average individual weight was obtained during a recent study on giant anteaters (35 kg) near the Embrapa Pantanal Nhumirim ranch (Medri and Mourão, 2005a) and from the literature for southern tamandua (5 kg) (Schaller, 1983; Robinson and Redford, 1986). Habitat use and availability Transects were marked every 50 m, and these sections were then categorized in five different habitat categories: 1) open grasslands, 2) scrub grasslands, 3) scrub forest, 4) semi-deciduous forest, and 5) forest edge. Encounter rates were determined on each of them. The frequency of sightings was standardized by taking into account the number of times each section was sampled. Habitat use was then determined by grouping the encounter rate of each species per habitat category. Habitat availability was estimated from the total proportion of 50 m habitat segments in the 21 transects. Habitat selection Manly’s standardized habitat selection index for constant resources (Manly et al., 2002) was used to compare habitat selection in the different landscapes. The index is based on the selection ratio wi , which is the proportional use divided by the proportional availability of each resource:

Where: Oi = Proportion of the sample of used resource units in category i (encounter rate); πi = Proportion of available resource units in category i (available habitat). A wi value larger than 1 indicates a positive selection for the resource, while a value lower than 1 indicates avoidance of the resource. A value around 1 indicates that the resource is used proportionally to its availability and no resource selection occurs. The Edentata no. 11(1) • 2010

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preference/avoidance for each resource and species was calculated from the selection ratio wi and tested for each species in each habitat using a chi-square test adjusted by Bonferroni. Calculations were made with the extension “adehabitat” of the statistical package R (Ihaka and Gentleman, 1996; Calenge, 2006). Habitat overlap Piankas’s index was used to calculate habitat overlap between the two species (Gotelli and Entsminger, 2004). Pianka’s index was calculated using the equation:

where O jk = Pianka’s index of niche overlap between species j and species k; p ij = Proportion resource i of the total resources used by species j; p ij = Proportion resource i of the total resources used by species k; n = Total number of resources. Pianka’s index ranges from 0 (no resources in common) to 1 (complete overlap). To determine the probability that the observed niche overlap is greater or lower than would be expected by random, we performed 5,000 Monte Carlo randomizations of different frequencies of resource use to simulate possible overlaps among the two species. All calculations and simulations were carried out with the software EcoSim version 7.72 (Gotelli and Entsminger, 2004). Results The density of giant anteaters in the study area was 0.15 individuals/km², and 0.34 individuals/km² for southern tamanduas (Table 1). Most of the observations occurred between October and December for both 2002 and 2003. During those months, 73% of the giant anteater and 57% of southern tamandua counts were made. One third (33.3%) of the observed southern tamanduas were foraging, resting or moving around in trees. Densities of both species were highest in forest landscapes (Table 1). Animals were usually sighted alone, but occasionally a female

was observed carrying a pup on her back. Both species were encountered in the three surveyed landscapes and all habitat types (Tables 1 and 2). Due to their larger size, total biomass of giant anteaters was higher in all landscapes even though their densities were lower. Southern tamanduas significantly selected the forest edge habitat (wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125) (Table 3). Scrub grasslands had the highest selection ratio wi values (Table 4) for giant anteaters, however, results did not show that they significantly selected a particular habitat (P > Bonferroni level 0.0125 when wi > 1). For both species, forest edges had high wi values (Tables 3 and 4). Results from this study do not indicate that the two species partition habitat. Observed mean niche overlap was 0.730 after 5,000 Monte Carlo simulations. This value was higher than the expected mean niche overlap of 0.462. Discussion Previously published density estimates for giant anteaters have been obtained by different methods, and results are therefore not easily compared. The only available information about giant anteater density in the Pantanal was obtained by aerial surveys and estimates were calculated at 0.035 individuals/km² (Coutinho et al., 1997). Population density of giant anteaters at Serra da Canastra was estimated at 1–2 individuals/ km² based on a time/area count method (Shaw et al., 1985). In the same study, giant anteater densities of 0.17–1.31 individuals/km² were recorded using road counts. Densities of 1.3 giant anteaters/km² were registered by capture-recapture methods at the same site (Shaw et al., 1987). The highest density of giant anteaters was found at Serra da Canastra National Park and is probably due to habitat conditions and high food availability (termite mounds and ant nests), as well as the absence of large predators such as jaguars (Pantera onca) (Shaw et al., 1985). At Emas National Park, giant anteater density was estimated at 0.2 individuals/km² using aerial strip transects, and 0.4 individuals/km² using terrestrial line transects (Miranda et al., 2006). In the same park, the density of giant

Table 1. Density (individuals/km²), number of animals sighted in each landscape, and biomass (kg/km²) of giant anteaters and southern tamanduas in the central region of the Pantanal.

Study area Forest landscape Cerrado landscape Floodplain landscape

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Giant anteater Biomass Density individuals/km² (Number sighted) (kg/km ²) 0.15 (N = 8) 5.35 0.20 (N = 4) 7.00 0.14 (N = 3) 4.90 0.10 (N = 1) 3.50


Southern tamandua Density individuals/km² Biomass (Number sighted) (kg/km ²) 0.34 (N = 15) 1.70 0.41 (N = 7) 2.05 0.39 (N = 7) 1.95 0.12 (N = 1) 0.60

anteaters killed by a forest fire was estimated by distance sampling at 0.63 individuals/km² (Silveira et al., 1999). However, giant anteater density increased to 0.85 individuals/km² after the fire, probably due to migration of individuals to the area (Silveira et al., 1999). Giant anteater density in llanos and semideciduous forests in Venezuela was 0.18 individuals/ km², and biomass was 4.9 kg/km² (Eisenberg et al., 1979). In this study, the estimated giant anteater density was 0.15 individuals/km², and biomass was 5.35 kg/km². This species probably naturally occurs at lower densities in the Pantanal than in the other studied areas. Although line transects have been widely used to estimate animal densities throughout the Neotropics (Emmons, 1984; Mendes Pontes et al., 2007), they may not be the most efficient method to estimate densities of giant anteaters because their encounter rates are so low.

Table 2. Encounter rates (sightings/100 km) of giant anteaters and southern tamanduas in different habitats from the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004. Habitat Open grasslands Scrub grasslands Scrub forest Forest Forest edges

Giant anteater 0.50 0.99 0.27 0.25 0.57

Southern tamandua 0.37 0.33 0.27 0.99 2.86

Southern tamandua density in Venezuela was 3.0 individuals/km², and biomass was 12 kg/km² (Eisenberg et al., 1979). No previous scientific information is available on southern tamandua density in Brazil. In the present study, the estimated density for this species was 0.34 individuals/km² and biomass was 1.70 kg/km². The higher density of southern tamanduas than of giant anteaters (0.34 versus 0.15 individuals/km²) agrees with Mohr’s (1940) prediction that in interspecific comparisons, numerical density generally declines with increasing body mass. The activity of giant anteaters and southern tamanduas can be diurnal, crepuscular or nocturnal. Variation not only occurs between regions and seasons, but also among different individuals in a population (Montgomery, 1985; Rodrigues et al., 2008). Previous studies have shown that giant anteaters modify their activity periods according to ambient temperature (Medri and Mourão, 2005a; Camilo-Alves and Mourão, 2006). Like giant anteaters, southern tamanduas have lower metabolic rates than would be expected for their body mass (McNab, 1984; 1985). It is therefore probable that they also modify activity patterns according to ambient temperature. In this study, censuses started at sunrise and ended in the early afternoon. Perhaps, nocturnal and crepuscular censuses would have increased encounter rates. Most of the giant anteater and southern tamandua sightings occurred between October and December, suggesting that activity patterns may vary at different times of the year. For example, Camilo-Alves and

Table 3. Habitat selection of southern tamanduas in the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004, where wi is the selection ratio, SE wi is the standard error of wi and P chi-square probability with Bonferroni level 0.0125. A habitat is considered selected when: wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125. Habitat Open grasslands Scrub grasslands Scrub forest Forest Forest edges

Habitat use 0.08 0.07 0.06 0.21 0.59

Habitat available

wi

SE wi

p

0.570 0.110 0.120 0.130 0.070

0.135 0.622 0.474 1.579 8.461

0.095 0.467 0.393 0.633 1.430

0.000 0.419 0.180 0.360 0.000

Table 4. Habitat selection of giant anteaters in the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004, where wi is the selection ratio, SE wi is the standard error of wi and P chi-square probability with Bonferroni level 0.0125. A habitat is considered selected when: wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125. Habitat Open grasslands Scrub grasslands Scrub forest Forest Forest edges

Habitat use 0.19 0.38 0.11 0.10 0.22

Habitat available

wi

SE wi

p

0.570 0.110 0.120 0.130 0.070

0.337 3.493 0.884 0.739 3.165

0.192 1.231 0.714 0.631 1.651

0.001 0.043 0.871 0.679 0.190


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Mourão (2006) reported seasonal changes in activity patterns of giant anteaters at the same study site as surveyed here. It is not clear whether this difference was due to temperature, changes in resource availability, breeding behavior or other factors. Habitat use by giant anteaters varies among regions where the species occurs. It is also influenced by ambient temperature or even individual preferences (Medri and Mourão, 2005a; Camilo-Alves and Mourão, 2006; Rosa, 2007; Rodrigues et al., 2008). In this study, giant anteaters did not significantly select a habitat type, but the highest encounter rates for this species occurred in open habitats (open grasslands, scrub grasslands and forest edge) rather than in covered ones. Some possible explanations for this finding are that: 1) giant anteaters generally are more active in open habitats and use forest habitats for resting (Medri and Mourão, 2005a; Mourão and Medri, 2007); 2) it is easier to see an active than a resting giant anteater because the latter covers its body with its dark and bushy tail for camouflage and to preserve body heat (Shaw and Carter, 1980; McNab, 1984; Medri and Mourão, 2005b). Southern tamanduas also selected forest edges but were more frequently observed in forested habitats (forest and forest edges). This species is scansorial and can use habitats with dense vegetation to feed and rest. In addition, due to its small size the southern tamandua is probably more vulnerable to predator attacks, and living in a forest habitat will provide them with more opportunities to flee from predators by climbing up trees. Results of habitat overlap for giant anteaters and southern tamanduas could be misleading. This analysis did not take into account that the study species use different strata of their habitat. While giant anteaters are mainly terrestrial, the scansorial southern tamandua can feed on ants and termites nesting in trees. Habitat overlap values would therefore be much lower if strata were included, and the animals may in fact be partitioning habitat. In the Pantanal, current intensifications and changes in land use practices often lead to deforestation and loss of forested habitats. Forest habitats are very important for both species of anteaters. The southern tamanduas were found to select forested habitats, which are also important for the thermoregulation of giant anteaters (Camilo-Alves and Mourão, 2006). Results from this study predict that deforestation in the Pantanal will be particularly detrimental to southern tamanduas, but may also impact giant anteaters. 8


Acknowledgements: Funding for this work was provided by the European Union INCO PECARI project, Embrapa Pantanal and the Royal Zoological Society of Scotland (RZSS). We are very grateful to the owners of Porto Alegre, Dom Valdir, Campo Dora, Ipanema, and Alegria ranches for allowing research on their properties and the people living on the EMBRAPA-Pantanal Nhumirim ranch for their help and support. We would like to thank Paulo Lima Borges for his assistance walking trails in the floodplain. Arnaud Leonard Jean Desbiez*, Royal Zoological Society of Scotland, Murrayfield, Edinburgh, EH12 6TS, Scotland, and Embrapa Pantanal, Rua 21 de Setembro 1880, Bairro Nossa Senhora de Fátima, Caixa Postal 109, Corumbá 79320–900, Mato Grosso do Sul, Brazil, e-mail: ; and Ísis Meri Medri, Universidade de Brasília, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Brasília 70910–900, Distrito Federal, Brazil, e-mail: . *Corresponding author. References Buckland, S. T., Anderson, D. R., Burnham, K. P., Laake, J. L., Borchers, D. L. and Thomas, L. 2001. Introduction to Distance Sampling: Estimating Abundance of Biological Populations. Oxford University Press, Oxford. Calenge, C. 2006. The package “adehabitat” for the R software: a tool for the analysis of space and habitat use by animals. Ecol. Model. 197: 516–519. Camilo-Alves, C. S. P. and Mourão, G. 2006. Responses of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) to variation in ambient temperature. Biotropica 38(1): 52–56. Chiarello, A. G. 2008. Sloth ecology: An overview of field studies. In: The Biology of the Xenarthra, S. F. Vizcaíno and W. J. Loughry (eds.), pp. 269–280. University Press of Florida, Gainesville. Cochran, W. G. 1977. Sampling Techniques. 3rd edition, Wiley & Sons, New York. Coutinho, M., Campos, Z., Mourão, G. and Mauro, R. 1997. Aspectos ecológicos dos vertebrados terrestres e semi-aquáticos no Pantanal. In: Plano de Conservação da Bacia do Alto Paraguai – PCBAP. Diagnósticos dos Meios Físico e Biótico: Meio Biótico, pp. 183–322. Ministério do Meio Ambiente, dos Recursos Hídricos e da Amazônia Legal, Brasília. Desbiez, A. L. J. 2007. Wildlife conservation in the Pantanal: habitat alteration, invasive species and bushmeat hunting. Doctoral thesis, Durrell

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New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) for Central Patagonia, Argentina Agustín M. Abba Marcela J. Nabte Daniel E. Udrizar Sauthier Abstract Armadillos represent the most diverse family of xenarthrans. Although many studies have been done on these mammals, several topics, such as their local distribution, natural history, behavioral ecology and conservation, remain poorly known. Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy are the most common armadillos in extra-Andean Patagonia, a vast area in southern Argentina and Chile that encompasses different ecosystems and has been modified by human activities, mainly by sheep grazing. In this work we present new data on the distribution, natural history, conservation, and ecology of C. villosus and Z. pichiy from central Patagonia (Chubut and Río Negro provinces, Argentina). We registered 60 localities for C. villosus and 35 for Z. pichiy that confirm their presence in wide sectors of central Patagonia. Furthermore, we confirmed that these two armadillo species suffer high rates of mortality due to their use as a protein source, hunting by dogs, road traffic, and poisoning, among others. We conclude that their populations are at risk of overexploitation and local extinction. The basic knowledge provided here will be a first step towards the conservation of these characteristic Patagonian mammals. Keywords: Chaetophractus villosus, Zaedyus pichiy, new records, distribution. Introduction Armadillos (Mammalia: Dasypodidae) represent the most diverse family of recent xenarthrans (Wetzel, 1985a, b). Although many scientific publications exist on these species (see Superina, 2010), several topics, such as the natural history, local distribution, behavioral ecology, and conservation, remain poorly studied (McDonough and Loughry, 2008). Extra-Andean Patagonia occupies an area of 750,000 km2 and encompasses different ecosystems, from grasslands to shrub-steppes and semi-desert. Phytogeographically, the area includes the Patagonian steppe, the Monte shrub-steppes, and scrublands (Cabrera, 1976). Human activities have modified most of the Patagonian region, most notably by sheep

grazing on the natural vegetation. There is evidence that grazing by domestic herbivores has been modifying the vegetation and accelerating soil degradation processes since the beginning of the twentieth century (e.g., Beeskow et al., 1987; Rostagno and Del Valle, 1988; Bisigato and Bertiller, 1997). Most of Patagonia is dominated by strong and constant west winds. Precipitation levels decrease from west to east; most of the region receives less than 200 mm per year. Mean annual temperature varies between 12°C in the northeastern part and 3°C toward the south (Paruelo et al., 1998). However, minimum temperatures in the Somuncurá plateau are among the coldest recorded for Argentina (−35°C in Maquinchao, Río Negro province). Today, four species of armadillos are known to inhabit Patagonia (including Argentina and Chile): Chaetophractus vellerosus (Gray, 1865), C. villosus (Desmarest, 1804), Chlamyphorus truncatus (Harlan, 1825), and Zaedyus pichiy (Desmarest, 1804). Ch. truncatus and C. vellerosus occur only rarely (Abba and Vizcaíno, 2008), but C. villosus and, especially, Z. pichiy are two typical medium-sized mammals from Patagonia (Cabrera and Yepes, 1940; Daciuk, 1974). According to bibliographic records and voucher material from Argentinean mammal collections, only 51 localities have been reported for these two species in Patagonia (Abba and Vizcaíno, 2008; Abba, unpublished data). In this work, we present data on new localities, natural history, conservation, and ecology of C. villosus and Z. pichiy from central Patagonia (Chubut and Río Negro provinces, Argentina). Materials and Methods Fieldwork was carried out during the summers of 2005 to 2007 as part of the dissertation research of two of the authors (MJN and DEUS) and in conjunction with the project “Postglacial Patagonia: evolutionary responses of small mammals to climate change” (National Geographic Society, grant number 7813-05). Data were collected opportunistically and through observation of individuals of Z. pichiy and C. villosus in different areas of central Patagonia, mainly the Chubut river basin, Somuncurá plateau, and Península Valdés. Additionally, we used information from interviews with rural settlers to obtain information on the behavior, habits, diet, abundance, and hunting of armadillos; the detailed results of these interviews are being analyzed and will be published elsewhere. Edentata no. 11(1) • 2010

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Collected material, such as skeletal remains, are in preparation and will be added to the Mammal Collection of Centro Nacional Patagónico, Chubut, Argentina. Additional evidence is registered in the field catalogue of Marcelo Carrera and Marcela J. Nabte. Results Chaetophractus villosus Desmarest, 1804 Common name: large hairy armadillo, peludo, quirquincho grande. Global and local conservation status: Least Concern (LC). Listed as LC because of its (1) wide distribution and thus, presumed large population; (2) occurrence in a number of protected areas; and (3) tolerance of a large degree of habitat modification. Also, it is unlikely to be declining fast enough to qualify for listing in a more threatened category (Fonseca and Aguiar, 2004). Reported uses: hunting for food. Traffic accidents and poisoning with substances used to kill foxes were reported as other causes of non-natural mortality. New records: 60 (see Table 1 and Fig. 1). Most records were observations of live individuals or collected carcasses. Only five animals could be captured and sexed; three were males and two were females. None of the latter was pregnant at the moment of capture in fall. Habitat: this species was observed, captured, and reported in all habitat types (steppes, monte shrubsteppes, and scrublands), but was more common in the monte shrub-steppes. Observations: local people list many negative impacts of C. villosus and frequently persecute it as a pest. One important complaint is related to its burrows, especially to the risk of livestock (sheep) and horses stepping into them and breaking their legs. Other common concerns include disease transmission and possible attacks on young sheep. In addition, C. villosus was found to negatively affect bird populations, both domestic (chicken) and wild (e.g., penguins in the northern part of Península Valdés at San Lorenzo ranch) because of their consumption of eggs and chicks. Although local people view “peludos” as unclean because they eat carrion, garbage and pichis, many still use this armadillo as an important protein source. In many tourist areas (e.g., Punta Norte, Península Valdés) “peludos” are a favorite because they are neither aggressive nor shy, and will eat from the hand of people. 12


Zaedyus pichiy Desmarest, 1804 Common name: pichi, piche, piche de oreja corta, piche patagónico. Local conservation status: Least Concern (LC). Species widespread and abundant (Diaz and Ojeda, 2000). Global conservation status: Near Threatened (NT). This species is relatively widespread and is present in a great number of protected areas (Heinonen Fortabat and Chébez, 1997). However, it is hunted extensively, especially in the northern and eastern portion of its range, and local extinctions have been recorded in some areas (Fonseca and Aguiar, 2004; Superina, 2008; Superina and Members of the IUCN/SSC Edentate Specialist Group, 2008). Less information is available about declines in southern areas. Overall, this species is estimated to have declined significantly, primarily due to intense hunting (Fonseca and Aguiar, 2004). Reported uses: hunting for food. Traffic accidents and hunting by domestic dogs were reported as other causes of non-natural mortality. New records: 35 (see Table 1 and Fig. 1). Similar to C. villosus, most observations were of wild individuals that could not be captured. The gender of five animals was determined, four of them being males. One female captured during winter was not pregnant. Habitat: Z. pichiy was observed, captured, and reported in all habitat types (steppes, monte shrubsteppes, and scrublands) but seemed to be more common in steppes. Observations: in contrast to C. villosus, rural settlers eagerly hunt this species because it is “clean” (i.e., it does not ingest carrion) and its meat is more palatable. Many rural families will spend the afternoon hunting pichis and may catch four or five animals per day. They eat the meat and use the fat for frying. In Península Valdés, pichis are more abundant in sandy areas. They are mainly found in the southern part of Península Valdés and become scarcer toward its northern portion. In central Patagonia, pichis are rarely seen aboveground during cold periods (fall and winter). Pichis are frequently observed eating plants, mainly Condalia microphylla and Arjona tuberose, and insect larvae (Tenebrionidae, Nyctelia spp.). Remains of several juvenile pichis were found below nests of Black-chested Buzzard-Eagles (Geranoetus melanoleucus), as observed by Saggese and De Lucca (1994).

Discussion Like all armadillos, C. villosus and Z. pichiy have low body temperatures, low basal metabolic rates, and high thermal conductances (McNab, 1985). Given the low ambient temperatures in Patagonia, these characteristics represent a major constraint on the behavior and ecology of large hairy armadillos and pichis. Perhaps related to this, interviews with locals indicate that both species are observed more often during the day and suggest that Z. pichiy enters hibernation during the cold season (cf. Superina and Boily, 2007). The collected data suggest that in Patagonia, C. villosus is more common than Z. pichiy. The former is probably a new component of the Patagonian fauna that naturally immigrated into this area ca. 150 years ago (Poljak et al., 2010; Abba et al., in preparation).

Perhaps, its higher abundance is a consequence of its successful invasion of Patagonia (Williamson and Fitter, 1996). On the other hand, Z. pichiy, the typical Patagonian armadillo, is registered in low frequencies and is intensely hunted. We therefore believe that the global conservation status (NT) is more realistic and/ or better reflects the current situation than the local status (LC; Diaz and Ojeda, 2000). C. villosus has been described as a carnivore-omnivore (Redford, 1985; Casanave et al., 2003; Abba, 2008) that ingests, among others, meat and carrion. The observations presented here agree with the general type of food habits, but includes reports of consumption of lambs and birds (both domestic and wild), a behavior that has not been reported before for this species and is not easy to observe.

Figure 1. Map showing new records of Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy in central Patagonia (see Table 1). = Chaetophractus villosus,  = Zaedyus pichiy, = Zaedyus pichiy + Chaetophractus villosus. Edentata no. 11(1) • 2010

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Table 1. List of new records for Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy (see also Figure 1). NR = national route; PR = provincial route; Ea. = Estancia (farm, ranch). Number 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50

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Localities Mouth of Río Negro river Corona hill – Somuncurá plateau 20 km East of Clemente Onelli Ea. Calcatreo Paraguay Lagoon – Somuncurá plateau Top of Somuncurá plateau I La Querencia – Somuncurá plateau Top of Somuncurá plateau II Top of Somuncurá plateau III Campana Mahuida NR 3, 8 km North of Arroyo Verde Puerto Lobos Ea. La Colmena Ea. La Adela (La Escondida) Caleta Valdés Ea. 16 de Agosto Ea. La Adela (El Piquillín) Ea. La Adela (La Escondida) Ea. La Adela (La Media Luna) Ea. La Corona Ea. La Ernestina - NR 3 Ea. La Ernestina - NR 3 Ea. La Ernestina - NR 3 Ea. La Ernestina - Punta Norte Ea. La Ernestina - PR 47 Ea. La Adela (La Escondida) Ea. Loreto Ea. San Pablo Ea. Estrella del Sud Ea. San Pablo Facasso Beach I Facasso Beach II Larralde Beach North Ea. San Pablo Ea. Bajo Gualicho Ea. El Golfo Ea. Las Margaritas Ea. El Pampero Ea. Bajo Bartolo Ea. La Isla - PR 2 Punta Delgada Puerto Madryn Laguna Blanca Bahía Cracker Punta Ninfas Ea. La Elvira 10 km West of Dolavon NR 25, 6 km East of Las Chapas Las Chapas Ameghino Seawall


Province Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Río Negro Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut

Lat. (S) 41°04'14" 41°27'21" 41°14'48" 41°44'00" 41°21'04" 41°27'19" 41°29'26" 41°31'41" 41°31'00" 41°35'36" 41°55'47" 42°00'00" 42°12'59" 42°20'12" 42°17'00" 42°13'00" 42°20'00" 42°21'00" 42°18'00" 42°41'00" 42°08'00" 42°06'00" 42°04'00" 42°04'47" 42°05'00" 42°21'00" 42°32'00" 42°38'00" 42°27'00" 42°38'16" 42°25'00" 42°25'00" 42°24'17" 42°41'00" 42°33'00" 42°15'00" 42°35'00" 42°25'00" 42°42'00" 42°28'00" 42°45'00" 42°46'45" 42°49'16" 42°57'05" 42°58'29" 43°13'58" 43°18'20" 43°35'06" 43°35'14" 43°38'14"

Long. (W) 62°52'02" 66°54'52" 70°16'57" 69°22'00" 66°57'44" 66°53'31" 66°53'05" 66°49'14" 66°38'15" 66°27'37" 65°18'27" 65°04'18" 65°02'57" 63°57'07" 63°39'00" 64°52'00" 63°42'00" 63°59'00" 63°52'00" 63°38'00" 63°49'00" 63°47'00" 63°45'00" 63°45'33" 63°45'00" 63°59'00" 64°11'00" 64°10'00" 65°02'00" 64°12'36" 64°07'00" 64°06'00" 64°18'09" 64°13'00" 63°53'00" 64°56'00" 64°04'00" 64°36'00" 63°56'00" 64°32'00" 63°38'00" 65°02'15" 65°07'57" 64°27'48" 64°18'32" 65°55'53" 65°48'42" 66°27'03" 66°27'30" 66°30'53"

Number 51 52 53 54 55 56 57 58 59 60 61 62 63 64 65 66 67 68 69 70 71 72 73 74 75 76 77 78 79 80 81 82 83 84 85

Localities Between Las Chapas and Las Plumas 36 km West of Los Altares Ea. La Madrugada Pichiñan´s farm Ea. El Torito Gorro Frigio I Gorro Frigio II Paso del Sapo Ea. San Ramón Cretón´s farm Mario Moncada´s farm PR 14 Gualjaina I PR 14 Gualjaina II Ea. Leleque I Ea. Leleque II Arroyo Pescado Cabin NR 40, 10 km North of Tecka 8 km East of Ea. Quichaura Ea. El Doradillo (El Chalet) Ea. La Entrada I Ea. La Entrada II Ea. Los Dos Hermanos Ea. Bajada del Guanaco Piedra Parada PR 12 and Gualjaina river PR 12 near Gualjaina Netchovitch´s farm - Fofo Cahuel Cushamen Colan Conhue I Colan Conhue II Colan Conhue III 43 km North of Tecka 3 km East of Pocitos de Quichaura Valley Huemules – Lago Blanco Camarones

The food habits reported for Z. pichiy in central Patagonia agree with the information presented by Superina et al. (2009) for Mendoza, who described this species as an opportunistic omnivore that ingests high proportions of insects, but also plant material. The geographic distribution of neither species seemed to be restricted by altitude or vegetation type. This contrasts sharply with other inhabitants of the region, such as the Patagonian hare (Dolichotis patagonum), another medium-sized mammal that is not found above 1000 m, and the many small mammals of the central basaltic plateaus (such as Somuncurá;

Province Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut Chubut

Lat. (S) 43°38'43" 43°51'41" 43°37'40" 43°33'19" 43°18'26" 43°07'30" 43°05'15" 42°43'51" 42°38'19" 42°41'25" 42°38'26" 42°54'40" 42°57'18" 42°24'04" 42°22'09" 43°03'14" 43°24'38" 43°34'19" 42°32'00" 42°22'00" 42°26'00" 42°46'00" 44°06'09" 42°41'46" 42°39'51" 42°38'48" 42°19'55" 42°09'21" 42°41'25" 42°41'45" 42°41'47" 43°09'40" 43°34'29" 45°56'45" 44°46'07"

Long. (W) 66°42'37" 68°49'31" 68°57'08" 69°04'05" 69°07'44" 69°18'07" 69°19'31" 69°35'25" 69°50'33" 70°04'29" 70°07'48 70°37'03" 70°42'33" 70°45'52" 70°50'31" 70°47'55" 70°52'51" 70°21'46" 65°01'00" 64°43'00" 64°42'00" 63° 57'00" 67°58'50" 70°03'15" 70°22'52" 70°26'31" 70°33'14" 70°40'51" 70°04'29" 70°07'18" 70°07'46" 70°50'19" 70°12'52" 71°33'31" 65°43'00"

Andrade, 2007) whose distributions are strongly affected by plant composition. To summarize, we confirmed the presence of C. villosus and Z. pichiy in wide sectors of central Patagonia. Both species suffer high mortality for many reasons: they are hunted for food, killed very frequently by dogs, hit by cars, poisoned with substances used to kill foxes, and must cope with the compaction of the soil by millions of sheep. These populations are therefore at risk of overexploitation and local extinction. Additional knowledge of localities, as well as of their ecology and natural history, will contribute Edentata no. 11(1) • 2010

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to the conservation of these characteristic mammals of Patagonia. Acknowledgements: The authors express their gratitude to Walter Udrizar Sauthier, Enrique Lessa, Guillermo D´Elia, Ulyses F. J. Pardiñas, Juan Andrés Martinez, Analía Andrade, Guido Bonnot, Cecilia Reeves, Florencia del Castillo Bernal, Virginia Burgi, Andrea Marino, Florencia Siri, German Cheli, Mónica Primost, Andrés Johnson, Sergio Saba, and all the rural settlers who helped us during field trips. Special thanks to Marcelo Carrera for allowing study of the collection under his care and to Jim Loughry for assistance with English-language editing. The National Geographic Society and the Administration of the Protected Area Península Valdés partially supported field work. CONICET provided financial support to the authors. Agustín M. Abba, División Zoología Vertebrados, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP/ CONICET, Paseo del Bosque s/n, 1900 La Plata, Buenos Aires, Argentina, e-mail: ; Marcela J. Nabte, Unidad de Investigación Ecología Terrestre, Centro Nacional Patagónico – CONICET, Puerto Madryn, Chubut, Argentina; and Daniel E. Udrizar Sauthier, Unidad de Investigación Diversidad, Sistemática y Evolución, Centro Nacional Patagónico – CONICET, Puerto Madryn, Chubut, Argentina. References Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el noreste de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, La Plata, Argentina. Abba, A. M. and Vizcaíno, S. F. 2008. Los xenartros (Mammalia: Xenarthra) del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” y del Museo de La Plata (Argentina). Contr. Mus. Argent. Cienc. Nat. Bernardino Rivadavia 4: 5–37. Andrade, A. 2007. Los pequeños mamíferos como indicadores de cambios ambientales en la Meseta de Somuncurá (Río Negro y Chubut, Argentina). In: Arqueología de Fuego-Patagonia. Levantando Piedras, Desenterrando Huesos … Develando Arcanos, F. Morello, M. Martinic, A. Prieto and G. Bahamonde (eds.), pp. 443–451. Centro de Estudios del Cuaternario Antártico (CEQUA), Punta Arenas, Chile. Beeskow, A. M, del Valle, H. F. and Rostagno, C. M. 1987. Los Sistemas Fisiográficos de la Región Árida y Semiárida de la Provincia de Chubut. Secretaría

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Marcação Ungueal em Preguiças-de-GargantaMarrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) de Vida Livre na Estação Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier Rinaldo Aparecido Mota Maria Adélia Borstelmann de Oliveira Resumo Objetivou-se com este estudo, elaborar e monitorar uma técnica de marcação temporária com fins de identificação individual para preguiças-de-gargantamarrom de vida livre na Estação Ecológica de Caetés, Pernambuco, Brasil. Foram utilizadas 46 preguiçasde-garganta-marrom (Bradypus variegatus), de sexo e faixa etária variados. A marcação ungueal consistiu em pintar as faces dorsais e laterais das garras dos membros torácicos com o auxílio de esmalte de unha de cores variadas. O monitoramento foi realizado através de observações com auxílio de binóculo e recapturas. A técnica não determinou nenhum efeito adverso nos hábitos natural e social dos indivíduos e não comprometeu a saúde de suas garras, sendo possível constatar, durante a execução deste estudo, que as marcas permaneceram por um período de até nove meses variando entre indivíduos, sendo que os animais muito jovens permanecem com as marcas por um período menor de tempo. Esta técnica de marcação se mostrou bastante satisfatória para a identificação de animais de vida livre e pode ser indicada também para estudos com preguiças em cativeiro e semicativeiro. Palavras-chave: Preguiça, Bradypus variegatus, marcação temporária Abstract The objective of this study was to develop and test a temporary marking technique to individually identify free-living brown-throated three-toed sloths Bradypus variegatus at the Ecological Station of Caetés, Pernambuco, Brazil. Forty-six sloths of different genders and age classes were used. The ungueal marking consisted of painting the dorsal and lateral areas of the foreclaws with nail polish of various colors. Monitoring was carried out with binoculars and recapture. The technique did not show any adverse effects on the natural and social habits of the individuals or on the claws. The markings lasted for a period of up to 9 months with variations between individuals, lasting a shorter time in young animals. This type of marking 18


has shown to be satisfactory for the identification of free-living animals and may also be used for studying captive and semi-captive sloths. Keywords: Brown-throated three-toed sloth, Bradypus variegatus, temporary marking Introdução A preguiça-de-três-dedos de garganta marrom do Brasil (Bradypus variegatus) foi descrita por Schinz (1825). Apresenta pelagem marrom na garganta e laterais da face, contínua com a coloração do ombro e tórax (Wetzel e Ávila-Pires, 1980). São animais de hábito solitário com padrão de deslocamento lento e silencioso e possuem dieta folívora (Wetzel, 1982). Identificar preguiças é um problema que extrapola o âmbito individual, chegando ao nível de espécie. As diferenças mais marcantes entre as preguiças Bradypus tridactylus e B. variegatus adultas de ambos os sexos são as manchas articulares (Beebe, 1926) e a mancha dorso-medial colorida no macho (Beebe, 1926; Britton, 1941; Montgomery, 1983; Queiroz, 1995; Silva, 1999), conhecida como “marca de sela” (Lundy, 1952; Goffart, 1971), também descrita como sendo uma mancha pelada que funciona como glândula de marcação (Wallach e Boever, 1983). Para quaisquer das espécies, muitas são as dificuldades para a determinação do sexo sem que haja um exame crítico (Pocock, 1924; Britton, 1941; Divers, 1986; Silva, 1999). Algumas questões de estudo requerem o reconhecimento individual dos animais. Este problema pode ser superado por captura e marcação (Thorington et al., 1979). A capacidade de diferenciar indivíduos varia entre pesquisadores (Setz, 1991). Muitos dos animais capturados são marcados de alguma maneira para facilitar sua futura identificação, sendo as marcações de grande auxílio nos trabalhos de diversos campos de estudos (Day et al., 1987). Os marcadores utilizados em mamíferos podem ser agrupados em três grandes categorias: permanentes, semipermanentes e temporários (Day et al., 1987; Rudran, 1996), sendo as tinturas, pinturas e pós, usualmente utilizados como marcas temporárias (Rudran, 1996). Beebe (1926) marcou uma preguiça macho, barbeando duas partes da pele na área das costas na borda da marca dorsal laranja e fixou uma etiqueta de metal em um membro pélvico. Silva (1999) realizou observações de B. variegatus em semicativeiro

marcando os animais com tinta no dorso e nos membros torácicos. Objetivou-se com este estudo, elaborar e monitorar uma técnica de marcação temporária com fins de identificação individual para preguiças-de-gargantamarrom de vida livre na Estação Ecológica de Caetés, Pernambuco, Brasil. Material e Métodos O estudo foi realizado na Estação Ecológica de Caetés (ESEC-Caetés), localizada na porção Norte do Município de Paulista, Mesorregião Metropolitana do Recife, Estado de Pernambuco, Nordeste do Brasil. A ESEC-Caetés situa-se entre 7°55'15" e 7°56'30"S e 34°55'15" e 34°56'30"W. Ocupa uma área de 157 ha, correspondendo a 1,54% da área do Município (CPRH, 2006). Foram utilizadas 46 preguiças, sendo 20 fêmeas e 26 machos, 24 jovens e 22 adultos, capturadas manualmente com auxílio ou não de escadas. A contenção física foi realizada com o uso de sacos de pano. Em todos os animais foi realizada a morfometria e a sexagem. Nas recapturas, os animais foram submetidos a novos processamentos com o objetivo de acompanhar o desenvolvimento corporal e da técnica de marcação. A técnica de marcação ungueal consistiu em pintar as faces dorsais e laterais das três garras dos membros torácicos com o auxílio de esmalte de unha de diversas cores. Uma determinada cor foi utilizada para marcar somente quatro indivíduos: uma dupla foi formada por um macho e uma fêmea marcados no antímero direito e a outra, um macho e uma fêmea, marcada no antímero esquerdo.

Resultados As capturas e marcações ocorreram no período compreendido entre junho de 2005 e outubro de 2006. O primeiro animal marcado foi uma fêmea adulta agrupada no quarteto vermelho. Foi avistada em julho e em novembro de 2005. Nesta última avistagem estava acompanhada de filhote quando então foi recapturada. Na sexagem do filhote constatou-se que se tratava de um macho que também foi processado e marcado. Dos animais marcados, 15 foram avistados pelo menos uma segunda vez na área de estudo. Nas recapturas foi possível averiguar o estado das garras, submetidas aos constantes processos naturais de crescimento e de desgaste assim como se observou que a técnica empregada não provocou nenhum comprometimento da saúde das garras. As preguiças marcadas foram facilmente identificadas, com auxílio do binóculo e das fichas individuais (Fig. 1). Nenhuma alteração nos hábitos natural e social foi observada nos indivíduos. Discussão Nas capturas observou-se que entre os machos jovens, a mancha dorsal, quando presente, pode apresentarse em graus diferenciados de desenvolvimento desde uma pequena depressão formada por pêlos mais escuros e menores até manchas já formadas de proporções reduzidas. Estas variações foram observadas independentemente da idade e tamanho destes jovens. Para a sexagem dos filhotes e jovens, as características externas observadas nos animais deste estudo foram

Optou-se pela marcação das garras dos membros torácicos por serem estes os mais ativos e visíveis em qualquer tipo de movimento, mesmo quando o animal encontra-se em repouso o que permite um aumento da probabilidade de visualização e uma melhor visibilidade da marcação no campo. As cores das marcas, por sua vez, foram escolhidas baseando-se em dois fatores principais: promover um maior contraste quando comparada à cor natural das garras não marcadas e permitir uma boa visualização à distância, com ou sem o uso do binóculo. O monitoramento foi realizado através de observações com auxílio de binóculo, fichas individuais e recapturas. Tais observações consistiram em avistar ou não os animais marcados e foram executadas por meio de visitas ao local de estudo em períodos irregulares.

Figura 1. Bradypus variegatus de vida livre observado em atividade, com marcação ungueal de cor verde no membro torácico esquerdo.


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insuficientes para uma determinação conclusiva. Para tal foi realizada a distinção entre os sexos através do exame da genitália externa (Pocock, 1924; Britton, 1941; Divers, 1986; Silva, 1999). Para Queiroz (1995), a identificação individual é possível pelo conhecimento da área de vivência, pelo seu sexo, por marcas particulares e pelo tamanho de cada animal. Contrastando com esta afirmação, no presente estudo observou-se que o processo de identificação não é um procedimento fácil, principalmente quando não são realizados capturas e exames minuciosos dos indivíduos. As preguiças apresentam marcas particulares representativas, mas não a ponto de serem suficientes para as individualizações. Algumas dessas marcas só podem ser observadas durante o exame físico e são imperceptíveis na natureza, mesmo com auxílio de binóculos. Quanto ao conhecimento da área de vivência de cada animal, faz-se necessário atentar para as possibilidades de sobreposição destas áreas de uso das preguiças e dos deslocamentos por longas distâncias executados por estes animais. Não foi possível determinar todos os possíveis fatores que poderiam interferir na extensão ou no abreviamento do tempo de permanência da marca. Vale ressaltar que substâncias químicas como é o caso do esmalte se desgastam gradativamente depois da aplicação, porém durante o monitoramento observou-se que as marcas se mantiveram observáveis por um período de até nove meses. Este tempo variou de indivíduo para indivíduo. Animais muito jovens apresentaram um grau maior de desenvolvimento dos anexos cutâneos, no caso as garras, se comparados aos animais adultos, que apresentam um tempo de permanência do esmalte maior. Um filhote lactante foi capturado com a mãe e marcado em novembro de 2005. Sua primeira recaptura juntamente com a mãe ocorreu em fevereiro de 2006. Sinais de crescimento de suas garras foram evidenciados pela presença de um pequeno segmento de aproximadamente 0,8 cm de tecido ungueal novo não marcado. Na segunda recaptura, em março de 2006, este mesmo segmento media 1,6 cm. Além da faixa etária, outros fatores também devem ser considerados com relação ao tempo de retenção (visibilidade) das pinturas, tais como a atividade individual, o estado nutricional, o período do ano, qualidade e quantidade do marcador, entre outros como foi discutido por Melchior e Iwen (1965).

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Neste trabalho os animais de vida livre foram marcados empregando a técnica de marcação ungueal que permitiu identificação para fins de individualização que serão utilizados em trabalhos posteriores a serem desenvolvidos na ESEC-Caetés, referentes ao comportamento, ecologia populacional, entre outros. A técnica poderá ser empregada também para estudos de outras espécies de preguiças em cativeiro e em semicativeiro. Quanto à sua aplicabilidade em estudos de campo com outros mamíferos, aves e répteis, faz-se necessário conhecer o comportamento do animal a ser estudado. Para aqueles que utilizam as garras para determinadas atividades, como os escavadores, a técnica pode não ser a mais indicada, uma vez que a pintura utilizada na marcação teria um período de duração bastante abreviada pelo maior desgaste promovido por tais atividades (tamanduás, tatus, etc.). Entretanto, indubitavelmente a técnica mostrou-se útil e poderá ser aplicada com êxito em estudos em cativeiro onde os animais são privados de manifestar muitos comportamentos naturais. Conclusão A marcação ungueal é uma técnica simples, prática e econômica e não promove alteração nas funções das garras marcadas ou mudanças comportamentais dos indivíduos, sendo adequada para animais de vida livre, em cativeiro ou semicativeiro. Considerando certas semelhanças de comportamentos entre os diferentes gêneros de preguiças, o método de marcação permite sua aplicação também em estudos que envolvam as outras espécies. Agradecimentos: À Agência Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Pernambuco – CPRH por ter permitido a realização deste estudo na Estação Ecológica de Caetés – ESEC-Caetés; à Coordenação da ESEC-Caetés pela receptividade; e à Companhia Independente de Policiamento do Meio Ambiente – CIPOMA pelo apoio. Gileno Antonio Araújo Xavier, Professor Adjunto do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal – DMFA, Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE, Rua Manuel de Medeiros s/n, Dois Irmãos, 52.171-900, Recife, PE, Brasil, e-mail: ; Rinaldo Aparecido Mota, do Departamento de Medicina Veterinária – DMV/ UFRPE, e-mail: ; e Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, do DMFA/ UFRPE, e-mail: .

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Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-Grande Cabassous tatouay no Brasil: Revisão, Status e Comentários sobre a Espécie Flávio Kulaif Ubaid Leonardo Siqueira Mendonça Fábio Maffei Resumo O tatu-de-rabo-mole-grande Cabassous tatouay é uma das espécies de tatus menos conhecidas pela ciência. Os registros dessa espécie em campo são raros, quando não controversos, e há carência de exemplares em coleções científicas no Brasil. Além disso, a espécie é citada na lista brasileira de espécies ameaçadas de extinção e em mais seis listas estaduais oficiais. Entre os anos de 2005 e 2008, durante campanhas de monitoramento de fauna em municípios da região centrooeste do Estado de São Paulo, Cabassous tatouay foi registrado em três oportunidades, nos municípios de Agudos, Borebi e Avaré. Dados ecológicos e morfométricos foram registrados. Apesar da espécie tolerar áreas alteradas, os escassos registros em campo podem estar associados aos seus hábitos de vida, culminando no desconhecimento dos aspectos básicos sobre a espécie. Essa comunicação se mostra importante no que tange a adição de informações ecológicas e biogeográficas de C. tatouay. Palavras-chave: Agudos, Avaré, Borebi, Dasypodidae, Xenarthra. Abstract The greater naked-tailed armadillo Cabassous tatouay is one of the least-known armadillo species. Field records are rare, if not controversial, and only few specimens exist in scientific collections in Brazil. This species is listed in the Brazilian Red List of Threatened Species as well as in six official Brazilian state Red Lists. Fieldwork was performed between 2005 and 2008 to monitor wildlife in the centralwestern region of São Paulo State. Cabassous tatouay was registered in three opportunities, in the municipalities of Agudos, Borebi and Avaré, and ecological and morphometrical data were registered. Although this species tolerates altered habitats, the scarce field records may be related to its habits and have led to the lack of basic information on greater naked-tailed armadillos. This communication provides important ecological and biogeographical information about C. tatouay. 22


Keywords: Agudos, Avaré, Borebi, Dasypodidae, Xenarthra. Introdução A família Dasypodidae é composta atualmente por oito gêneros e 21 espécies de tatus, das quais 11 ocorrem no Brasil (Aguiar e Fonseca, 2008). Os tatus possuem como característica marcante a presença de uma carapaça, que consiste em numerosos escudos dérmicos dispostos em arranjos regulares, que cobrem a cabeça, o dorso, as laterais e, algumas vezes, as pernas e a cauda (Emmons e Feer, 1990; Eisenberg e Redford, 2000). Essa estrutura provê proteção contra predadores e minimiza os danos causados pelo atrito com a vegetação e o solo (McDonough e Loughry, 2001). O gênero Cabassous compreende quatro espécies e todas diferem muito pouco em relação à morfologia externa, exceto pelo tamanho (Wetzel, 1980). Possuem como característica marcante a cauda desprovida da cobertura completa de escudos dérmicos, possuindo apenas alguns escudos amplamente espaçados (Nowak, 1999; Eisenberg e Redford, 2000), o que os diferencia de todos outros tatus (Redford e Eisenberg, 1992) e dá origem ao seu nome vernáculo, tatu-de-rabo-mole. São animais de hábitos extremamente fossoriais, especializados em se alimentar de formigas e cupins, podendo forragear tanto na superfície quanto no subsolo (Redford, 1985; Eisenberg e Redford, 2000). As espécies do gênero Cabassous possuem distribuição do sul do México ao norte da Argentina. Segundo Eisenberg e Redford (2000), C. centralis não ocorre no Brasil e C. chacoensis tem sua ocorrência em território brasileiro duvidosa. Essa espécie ocorre na região do Gran Chaco (Wetzel, 1980), próximo ao estado de Mato Grosso do Sul, mas não possui registros seguros e confiáveis para o Brasil. Cabassous unicinctus ocorre na Amazônia, Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica e Pantanal (Fonseca et al., 1996). Cabassous tatouay ocorre principalmente no Cerrado, Mata Atlântica e Pantanal, com poucos registros para os Campos Sulinos (Fonseca et al., 1996; Anacleto et al., 2006) e apenas um registro na Caatinga (Santos et al., 1994). Além do Brasil, C. tatouay também ocorre no Uruguai, sudeste do Paraguai e norte da Argentina (Wetzel, 1982; Nowak, 1999). Cabassous tatouay é uma espécie pouco conhecida pela ciência (Redford, 1994). Habita áreas de floresta primária e hábitats secundários, desaparecendo de locais amplamente degradados ou com atividades

agrícolas (Fonseca e Aguiar, 2004). No Brasil, ocorre nos estados da Bahia ao Rio Grande do Sul (Aguiar, 2004), mas em geral são escassos os registros da espécie. Os relatos mais recentes (última década) são nos estados do Espírito Santo (Chiarello, 2000; Moreira et al., 2008), Goiás (Sanderson e Silveira, 2003), Mato Grosso (Anacleto et al., 2005), Minas Gerais (Melo et al., 2005; Leal et al., 2008), Paraná (Peracchi et al., 2002; Rocha-Mendes et al., 2005; Dias e Mikich, 2006), Rio de Janeiro (Rocha et al., 2004; Modesto et al., 2008), Rio Grande do Sul (Cherem, 2005; Oliveira, 2006) e Santa Catarina (Graipel et al., 2001; Cherem et al., 2004; Mazzolli, 2006; Castilho, 2008). Segundo Fonseca e Chiarello (2003) a espécie também ocorre nos estados de Mato Grosso do Sul, Piauí e Pará. A espécie está presente na lista brasileira de fauna ameaçada de extinção nacional e em seis listas estaduais oficiais: Espírito Santo, Paraná, Minas Gerais, São Paulo, Rio de Janeiro e Rio Grande do Sul (Tabela 1). Na lista de Minas Gerais é classificada como Vulnerável e na lista do Rio de Janeiro como Presumivelmente Ameaçada. Nas demais listas a espécie esta classificada na categoria Dados Deficientes que, de acordo com os critérios da IUCN (2001), necessita de mais dados, principalmente de abundância e distribuição, para que seu status possa ser corretamente avaliado. No Paraná, C. tatouay é ameaçado pela expansão agrícola e perda de hábitat, incluindo as queimadas. Também é bastante perseguido em áreas cultivadas devido ao dano causado pela escavação de suas tocas (Margarido e Braga, 2004). No Rio Grande do Sul não há nenhuma informação recente sobre o status da espécie, entretanto, o Livro Vermelho da Fauna Ameaçada de Extinção no Rio Grande do Sul (Fontana et al., 2003) sugere que C. tatouay possa estar em declínio no oeste e sudoeste do estado, mas não faz recomendações para ações de conservação (Aguiar, Tabela 1. Categorias de ameaça para Cabassous tatouay segundo as listas vermelhas oficiais publicadas no Brasil. Lista Vermelha Brasil Espírito Santo Paraná Minas Gerais São Paulo Rio de Janeiro Rio Grande do Sul

Categoria DD DD DD VU DD PA DD

Referência Machado et al., 2008 Passamani e Mendes, 2007 Mikich e Bernils, 2004 Machado et al., 1998 SEMA, 2008 Bergalo et al., 2000 Fontana et al., 2003

DD = Dados Deficientes; VU = Vulnerável; PA = Presumivelmente Ameaçada

2004). Em 2007 uma revisão das listas das espécies ameaçadas de extinção do estado de Minas Gerais reclassificou C. tatouay como Quase Ameaçado (NT – Near Threatened). Nessa categoria as espécies possuem uma situação limiar quanto ao risco de extinção, sendo indicadas políticas de proteção, programas de manejo e monitoramento direcionados às mesmas (Biodiversitas, 2007). Visto a enorme carência de dados sobre C. tatouay, o presente trabalho pretende contribuir com novas localidades de ocorrência da espécie, fornecendo informações complementares sobre sua biologia e hábitat. Material e Métodos Entre os anos de 2005 e 2008, campanhas de monitoramento de fauna foram realizadas nos municípios de Agudos (Fazenda Monte Alegre), Borebi (Fazenda Piracema) e Avaré (Fazenda Santa Teresa do Palmital), região centro-oeste do estado de São Paulo, sudeste do Brasil. As áreas compreendem grandes mosaicos com plantios de Eucalyptus spp. e Pinus spp. e áreas de vegetação nativa com formação de Cerrado e Floresta Estacional Semidecídua. De acordo com a classificação de Köppen, o clima da região é Cwa, que abrange toda a parte central do estado de São Paulo e é caracterizado pelo clima tropical de altitude. As áreas amostradas localizam-se no Planalto Ocidental Paulista, com altitudes variando de 550 a 700 metros. Resultados e Discussão Em 15 de fevereiro de 2005, por volta das 16:00 h, um indivíduo de C. tatouay foi visualizado na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos (22°27'27"S, 48°51'46"W). O tatu foi encontrado forrageando na borda de plantações de Pinus caribaea, onde o solo era forrado pelas folhas aciculares dos pinheiros e touceiras esparsas de Brachiaria sp. A observação durou poucos minutos, até o momento em que o tatu adentrou moitas mais densas de capim. Nesse local, C. tatouay é simpátrico com C. unicinctus, Dasypus novemcinctus e Euphractus sexcinctus. Em 27 de julho de 2005, uma carcaça de 54 cm de comprimento total (Fig. 1) foi encontrada na Fazenda Piracema, município de Borebi (22°45'52"S, 48°57'35"W). O espécime pôde ser identificado pela presença de treze cintas móveis (Medri et al., 2006), cauda desprovida da cobertura completa de escudos dérmicos (Nowak, 1999) e disposição simétrica dos escudos cefálicos (Medri et al., 2006). A carcaça estava em estagio avançado de decomposição, sendo que carapaça, cabeça e unhas estavam relativamente Edentata no. 11(1) • 2010

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Figura 1. Carcaça de Cabassous tatouay encontrada na Fazenda Piracema, Borebi, SP. a) vista frontal da carcaça e detalhe da disposição dos escudos cefálicos; b) vista dorsal com a presença de 13 cintas móveis e cauda com ausência de escudos dérmicos (seta); c) detalhe da carapaça quebrada na porção anterior direita e vista lateral da cabeça. Fotos: L. S. Mendonça.

Figura 2. Exemplar de Cabassous tatouay registrado na fazenda Santa Tereza do Palmital, Avaré, SP. As imagens evidenciam características da espécie. a) Animal farejando no momento em que foi encontrado. Nota-se as orelhas grandes, estendendo-se acima do topo da cabeça; b) detalhe do focinho impregnado de barro; c) detalhe das orelhas, evidenciando a textura granular; d) garras grandes nos membros anteriores, sendo a garra do meio maior e em formato de foice. Fotos: F. K. Ubaid. 24


conservadas. O ambiente era semelhante ao do registro anterior, e presume-se que o animal tenha sido atropelado, pois foi localizado na beira de uma estrada e com parte da carapaça quebrada. As outras espécies de tatus que ocorrem nessa área são D. novemcinctus, D. septemcinctus e E. sexcinctus. No dia 2 de dezembro de 2008, por volta das 19:00 h, após um breve período de chuva (1,3 mm em aprox. 2 h), um indivíduo macho de C. tatouay foi visualizado forrageando entre touceiras de Brachiaria sp., na borda de um talhão de plantação de Eucalyptus saligna. A área está localizada próxima ao açude do Gueto na Fazenda Santa Tereza do Palmital, município de Avaré (22°52'04"S, 48°49'53"W). Diferente das outras espécies de tatus já registradas na área (C. unicinctus, D. novemcinctus e E. sexcinctus), o indivíduo se mostrou indiferente a presença humana, permitindo boa aproximação, até o momento de sua captura com as mãos. O animal estava impregnado de barro, com a região do focinho totalmente encoberta (Fig. 2). O animal foi fotografado e algumas medidas morfométricas foram registradas: comprimento total – 66 cm; comprimento da cauda – 18 cm; comprimento da carapaça – 38 cm e largura da carapaça – 35 cm. Os encontros com essa espécie são raros (Anacleto et al., 2006) por apresentar hábitos altamente fossoriais (Redford, 1994), e presume-se que o animal tenha deixado a toca devido à chuva. Embora seja considerado comum e presente em vários parques e áreas protegidas no Brasil (Fonseca e Aguiar, 2004), raramente é visto e tem-se um número pequeno de registros detalhados de sua ocorrência (Anacleto et al., 2006). Aparentemente, tal fato pode estar relacionado não somente ao desaparecimento da espécie em áreas amplamente degradadas, mas também por apresentar baixas densidades populacionais. Ohana et al. (2008) relatam a existência de apenas 12 exemplares de C. tatouay nas principais coleções científicas do Brasil. Os mesmos autores indicam a existência de várias lacunas geográficas para o grupo em questão (Dasypodidae), principalmente para as espécies do gênero Cabassous, o que dificulta os estudos de caráter taxonômico e biogeográfico. A maioria dos registros de C. tatouay, além de pontuais, são de observações indiretas. A região dos registros apresentados nesse trabalho possui relatos da presença da espécie nos municípios de Bauru (Pedrini et al., 2006; Silva et al., 2008), Botucatu (Bagagli e Simões, 2005), Conchas (Salata et al., 1985), Iguape (Sanches, 2001; Martins et al., 2008), Monte Alto (Alves et al., 2005) e Pilar do Sul (Silva, 2001; Tófoli et al., 2003). Porém, esses registros são de animais

capturados para uso em estudos laboratoriais (Bauru, Botucatu e Conchas), registro por pegadas (Pilar do Sul), entrevista de caçadores (Iguape), conteúdo de fezes de carnívoros (Iguape e Pilar do Sul) e vestígios faunísticos arqueológicos (Monte Alto). Parte dos registros da espécie no estado de São Paulo pode ter sido comprometida por registros de C. unicinctus, já que uma lista preliminar de mamíferos do estado relata a ocorrência de apenas uma espécie do gênero no estado, C. tatouay (Vivo, 1996). Entretanto, as duas espécies ocorrem no estado, inclusive em simpatria (obs. pess. dos autores). Em trabalhos recentes com tatus na região central do estado de São Paulo, apenas C. unicinctus foi registrado (Bonato, 2002; Dotta, 2005; Silveira, 2005). Apesar de semelhantes morfologicamente, C. tatouay é maior que C. unicinctus, com orelhas maiores e com aspecto granular na superfície externa, estendendo-se acima do topo da cabeça (Wetzel, 1985). A ausência de dados sobre essa espécie a coloca em sete listas de espécies ameaçadas do Brasil, inclusive na nacional, sendo que em quatro delas está presente por apresentar dados insuficientes. Os presentes registros se mostram importantes por fornecerem dados complementares de C. tatouay, visto que os poucos registros da espécie carecem de tais informações. Por fim, fica evidente a necessidade de aprofundar os estudos da espécie no Brasil, principalmente no que tange aspectos ecológicos e biogeográficos. Agradecimentos: À Duratex S/A, pelo apoio e acesso às áreas de estudo. Roger Vicente e Cesar Medolago colaboraram nos trabalhos de campo. Teresa Anacleto, Flávia Miranda e dois revisores anônimos revisaram o texto e contribuíram com importantes sugestões. Flávio Kulaif Ubaid, Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Instituto de Biociências de Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” – UNESP, Distrito de Rubião Júnior, s/n, CEP 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil, e-mail ; Leonardo S. Mendonça, Universidade Estadual de Campinas, UNICAMP, Instituto de Biologia, Departamento de Biologia Animal, Laboratório de Ecologia e Comportamento de Mamíferos, Rua Bertrano Russel 1505, Cidade Universitária, CEP 13083-970, Campinas, SP, Brasil; e Fábio Maffei, Programa de PósGraduação em Zoologia, Instituto de Biociências de Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” – UNESP, Distrito de Rubião Júnior, s/n, CEP 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil. Edentata no. 11(1) • 2010

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Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar Especies? Maria Clara Arteaga Eduardo Martins Venticinque Resumen Las cuevas que los armadillos construyen son importantes estructuras de refugio y sitio de reproducción, y por ello pueden servir como fuente de información en estudios ecológicos. Sin embargo, en áreas donde varias especies coexisten es indispensable determinar si la morfometría de estas estructuras es útil para su identificación individual. Nuestro objetivo fue investigar si las medidas de las entradas de las cuevas permiten la identificación de las cuatro especies de armadillo que ocurren en la Amazonía Central, evaluando también si el tamaño de las entradas está relacionado con las características topográficas del terreno. En 61 parcelas, registramos la altura y el ancho de las entradas y el ángulo de excavación de las cuevas y estimamos la altitud e inclinación media del terreno donde fueron construidas. Medimos 188 cuevas, con una altura media de las entradas de 19,15 ± 5,04 cm y un ancho medio de 22,76 ± 5,85 cm. Estas variables mostraron una correlación positiva entre si y no fueron útiles para identificar las especies de armadillo. No observamos tampoco una relación entre el tamaño de las entradas y las condiciones topográficas. Cuevas de tamaños similares pueden ser construidas por especies con tamaños semejantes o por individuos de edades diferentes que pertenezcan a especies de diferentes tamaños. A pesar de ser un buen registro del uso del hábitat, las entradas de las cuevas no ofrecen información de carácter específico en esta región de la Amazonía, ni en áreas con características topográficas semejantes. Palabras clave: madriguera, morfometría de la entrada, topografía, Brasil Abstract Armadillo burrows are important structures for shelter and reproduction, and may be used as a source of information in ecological studies. In regions where several species coexist, it is necessary to know if the burrow measures are useful for species identification. We investigated whether burrow entrance morpho metry is useful for differentiating four armadillo species in the central Amazon and evaluated whether entrance size was related to site topography. We

registered entrance height and width, and entrance tunnel angle for each burrow encountered in 61 plots. We estimated the elevation and mean declination of the terrain at each burrow site. We measured the entrances of 188 armadillo burrows. Mean entrance height was 19.15 ± 5.04 cm and mean width 22.76 ± 5.85 cm. These variables were positively correlated and therefore not useful to distinguish individual species. Burrow size was not related to site topography. Burrows with similar dimensions may be built by species of similar size or by individuals of different-sized species belonging to different age classes. Apart from being a good record of habitat use by armadillos, in this region, burrow entrances do not supply information about the individual species using them. Keywords: burrows, morphometry, topography, Brazil Introducción La utilización de evidencias indirectas en el estudio de mamíferos de mediano y gran porte ha sido frecuente en el bosque húmedo tropical (Carrillo et al., 2000; Pardini et al., 2003). Esto principalmente se debe a los hábitos poco conspicuos y a las bajas densidades poblacionales de algunas especies (Emmons y Feer, 1997). En la Amazonía, los armadillos (Cingulata) son el principal grupo de mamíferos excavadores. Las cuevas que éstos construyen les sirven como refugio contra depredadores, sitios de reproducción y lugares de protección frente a cambios de temperatura ambiental (McDonough y Loughry, 2008). Por ello, son evidencia del uso del hábitat, sirviendo como fuente de información para evaluaciones ecológicas. Las dimensiones y la forma de las entradas de las cuevas han sido utilizadas para la identificación de especies en áreas de sabana (i.e., Cerrado; Carter y Encarnação, 1983). Además, la densidad de cuevas ha informado sobre el uso de diferentes tipos de hábitat en la Amazonía brasilera (Arteaga y Venticinque, 2008), el Bosque Atlántico del Brasil (McDonough et al., 2000) y la Pampa argentina (Abba et al., 2007). Las cuatro especies de armadillo que ocurren en la Amazonía Central, Cabassous unicinctus, Dasypus novemcinctus, D. kappleri y Priodontes maximus, presentan entre ellas una gran diversidad en sus tamaños corporales (Wetzel, 1985) y ya se ha registrado para otras áreas una variación en la morfometría de sus cuevas (Carter y Encarnação, 1983; Emmons y Feer, 1997). Nuestro objetivo fue investigar si el tamaño Edentata no. 11(1) • 2010

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y forma de las entradas de las cuevas son útiles en la identificación de estas especies, evaluando también si dichas variables están relacionadas con las características topográficas. Materiales y métodos La colecta de datos se hizo entre los meses de febrero y agosto de 2003, en las áreas de investigación del Proyecto Dinámica Biológica de Fragmentos Forestales – PDBFF (2°18'21"S – 2°27'46"S y 59°45'33"W – 60°06'44"W), aproximadamente a 80 km al norte de la ciudad de Manaus, Brasil. La precipitación anual en esta región varía de 1.900 a 2.500 mm, con estación seca de junio a octubre (Gascon y Bierregard, 2001). La topografía es ondulada y aproximadamente la mitad del área está compuesta por terrenos inclinados. La altitud en relación al nivel del mar varía de 50 a 110 m (Marsola, 2000). La vegetación es Bosque Ombrófilo Denso de tierra-firme, con dosel entre 30 a 37 m de altura (Pires y Prance, 1985). En el área de estudio se confirmó la presencia de las cuatro especies de armadillos (Malcolm, 1990). Realizamos la colecta de datos dentro de un área de 1.000 m × 1.000 m, en una reserva de bosque continuo (Reserva km. 41–1501/PDBFF). Usando un mapa de curvas de nivel de esta área (Mori y Becker, 1991), generamos un mapa de altitud y uno de inclinación en el formato matricial (GRID) donde cada celda representó 400 m² (20 m × 20 m). Utilizamos para ello el programa ArcView 3.2, módulo Spatial Analyst 2.0a (ESRI, 1996). Muestreamos 28 parcelas de 20 m × 60 m, distribuidas proporcionalmente en las diferentes cotas de altitud. La orientación de las parcelas fue establecida siguiendo las curvas de nivel y minimizando la variación interna en altitud e inclinación. La distancia mínima entre parcelas fue de 100 m. A partir de los mapas topográficos, estimamos la inclinación media y la altitud media de cada parcela. Muestreamos además 33 parcelas de 40 m × 80 m localizadas en fragmentos de bosque. Recorrimos cada parcela (n = 61) y registramos todas las cuevas presentes. Cada cueva encontrada fue medida con cinta métrica según la metodología utilizada por McDonough et al. (2000), donde la altura de la entrada fue tomada en el punto de mayor diámetro perpendicular a la superficie y el ancho fue tomado en el punto de mayor diámetro paralelo a la superficie. El ángulo de excavación de la entrada fue estimado introduciendo una vara hasta aproximadamente 50 cm dentro de la cueva, siguiendo su inclinación y posicionando un clinómetro sobre el extremo opuesto. 30


Para evaluar si el tamaño y forma de las entradas de las cuevas son útiles en la identificación de las especies de armadillo que las construyen, utilizamos los datos recogidos en las 61 parcelas. Realizamos un histograma de frecuencia de las medidas de altura y ancho de las cuevas, y además estimamos la relación entre estas variables usando una correlación de Spearman. Con el fin de determinar si el tamaño de las entradas y el ángulo de excavación de éstas se relaciona con las características topográficas del terreno, usamos los datos de las 28 parcelas muestreadas en el área de bosque continuo. Para cada cueva fue asignado el valor de inclinación y altitud media del terreno de la parcela donde fue registrada. Estos datos fueron utilizados en dos modelos de regresión múltiple. En el primero, la variable de respuesta fue la relación altura/ancho de las entradas de las cuevas y en el segundo fue el ángulo de excavación de las cuevas. Utilizamos el programa JMP 5.01 (SAS Institute, Cary, NC, USA) para todos los análisis estadísticos. Resultados Registramos un total de 188 cuevas de armadillo, 62 en el área de bosque continuo y 126 en los fragmentos de bosque. La altura media de las entradas fue 19,15 ± 5,04 cm y varió entre 8 y 38 cm. El ancho medio fue 22,76 ± 5,85 cm, variando entre 10 y 43 cm. La distribución de frecuencias para ambas variables presentó una forma de campana (Fig. 1). La altura y el ancho de las entradas estuvieron correlacionadas positivamente (Spearman = 0,58, P = 0,0001, N = 188) y no mostraron un patrón de agrupamiento diferenciado (Fig. 2). No observamos un efecto de la altitud ni de la inclinación del terreno (R² = 0,03, P = 0,22, N = 62) sobre el tamaño de las entradas de las cuevas. Con relación al ángulo de construcción de las entradas, éste fue generalmente menor en terrenos más inclinados y por presentar variación dependiente de la inclinación, no fue analizado. Discusión El tamaño y forma de las entradas de las cuevas no fueron útiles para identificar individualmente a las especies de armadillo que ocurren en esta región de la Amazonía Central. Según registros anteriores de Carter y Encarnação (1983), Emmons y Feer (1997), McDonough et al. (2000) y Silveira (1997), las cuevas encontradas en este trabajo corresponden probablemente a C. unicinctus, D. novemcinctus y

D. kappleri. Sin embargo, no descartamos la posibilidad de que algunas pertenezcan a individuos jóvenes de P. maximus. Carter y Encarnação (1983) reportaron una altura media de 16 cm y una ancho medio de 17 cm en las entradas de las cuevas de C. unicinctus. Para D. kappleri, Emmons y Feer (1997) registraron un diámetro de 25 cm en la entrada y McDonough et al. (2000) registraron una altura media de 14,30 ± 2,70 cm y un ancho de 18,12 ± 4,27 cm en las cuevas de D. novemcinctus. Finalmente, Silveira (1997) registró cuevas de individuos adultos de P. maximus con entradas cuya altura media fue de 38,00 ± 9,20 cm y un ancho medio de 46,70 ± 5,20 cm. Debido a la distribución continua de las medidas de altura y ancho de las entradas de cuevas registradas en esta área de Amazonía Central (Fig. 1), es difícil definir a cuál especie de armadillo corresponde cada estructura observada. Pueden existir patrones morfométricos diferentes, pero probablemente hay sobreposición

entre ellos. Cuevas de tamaño similar pueden ser construidas por individuos de especies con tamaño semejante o por individuos de diferentes edades que pertenezcan a especies de diferentes tamaños. En el Cerrado brasilero, Carter y Encarnação (1983) usaron radiotransmisores en individuos de cuatro especies de armadillo, C. unicinctus, P. maximus, C. tatouay y Euphractus sexcinctus y constataron que la forma de la entrada de las cuevas difería entre las especies. Las cuevas de P. maximus (N = 2) tenían una entrada 75% más ancha que alta, con forma de medio círculo, mientras que la entrada de las cuevas de C. unicinctus (N = 5) era redondeada porque los individuos excavaban girando el cuerpo en movimiento helicoidal. En las Pampas argentinas, Abba et al. (2007) usaron las características de las entradas de las cuevas para identificar a las tres especies de armadillo que estudiaron. Sin embargo, la topografía del Cerrado y las Pampas es más plana que la de

Figura 1. Distribución de frecuencias de las medidas de altura y ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central.

Figura 2. Relación entre la altura y el ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central. Edentata no. 11(1) • 2010

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nuestra área de estudio y es probable que esto permita una mejor definición de la forma de las entradas, posibilitando una asignación a nivel de especie. En la Amazonía Central, los armadillos construyen sus cuevas en áreas de vertiente (Arteaga y Venticinque, 2008) o en lugares donde exista alguna condición de micro-inclinación, como huecos dejados por los árboles que caen (Arteaga, 2004). Esto dificulta una definición clara del formato de la entrada, ya que las condiciones del terreno influyen de manera significativa. Además, otros factores que pueden afectar la forma y el diámetro de la entrada son la edad de la cueva, la frecuencia de uso por armadillos y otras especies, el refuerzo en la entrada por raíces de árboles, la textura del suelo y el grado de inclinación del terreno (Clark, 1951). En relación con la topografía, no encontramos una asociación significativa entre el tamaño de las entradas y la altitud e inclinación del terreno. Es probable que individuos de diferentes edades y/o de diferentes especies utilicen aleatoriamente el área, pero son necesarios más estudios donde se tenga una identificación precisa de las especies para confirmar este patrón. Además de los armadillos, el otro mamífero excavador de tamaño mediano que se registra en la Amazonía Central es Cuniculus paca. Este roedor excava sus refugios cerca del agua (Emmons y Feer, 1997). Muñoz et al. (2002), trabajando con una población de esta especie en el bosque húmedo tropical del Chocó colombiano, registraron una altura mínima de las entradas de las cuevas de 25 cm y un ancho mínimo de 24 cm, con altura media de 33 cm y ancho medio de 35 cm. Es posible que durante nuestro muestreo hayan sido incluidas algunas cuevas de esta especie; sin embargo, el número de refugios con dimensiones superiores a las medidas mínimas registradas por Muñoz et al. (2002) fue de sólo 7%. Las cuevas tienen importancia como sitio de refugio y reproducción para los armadillos, siendo por esto un buen registro del uso del hábitat (Arteaga y Venticinque, 2008). No obstante, en este estudio no fue posible definir un patrón de medidas y forma de las entradas de las cuevas que permitiera diferenciar a las especies que las construyen. Por ello concluimos que las cuevas no ofrecen, en nuestra área de estudio, información de carácter específico para identificar a las especies de armadillo allí presentes y por lo tanto son necesarias metodologías auxiliares como marcación directa de individuos, seguimiento con radio-telemetría, uso de trampas-cámaras, entre otros, para estudios autoecológicos del orden Cingulata en la región. 32


Agradecimientos: Agradecemos al Proyecto Dinámica Biológica de Fragmentos Forestales (PDBFF) y al Smithsonian Tropical Research Institute por el financiamiento para la realización de este estudio. Esta publicación representa la contribución 559 en la serie técnica del PDBFF. Agradecemos a los dos revisores anónimos y al editor por sus comentarios relevantes que permitieron mejorar la calidad de este manuscrito. Maria Clara Arteaga, Departmento de Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Ap. Postal 478, CEP 69083-000 Manaus, Brasil. Dirección actual: Departamento de Ecología de la Biodiversidad, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-275, México D.F. 04510, México, e-mail: y Eduardo Martins Venticinque, Departamento de Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Ap. Postal 478, CEP 69083-000 Manaus, Brasil y Wildlife Conservation Society, Amazonian Conservation Program, Rua dos Jatobás, 274, CEP 69085-000 Manaus, Brasil. Referencias Abba, A. M., Vizcaíno, S. F. y Cassini, M. H. 2007. Effects of land use on the distribution of three species of armadillos in the Argentinean pampas. J. Mammal. 88: 502–507. Arteaga, M. C. y Venticinque, E. 2008. Influence of topography on the location and density of armadillo burrows (Dasypodidae: Xenarthra) in the central Amazon, Brazil. Mamm. Biol. 73: 262–266. Arteaga, M. C. 2004. Efeito da estrutura do ambiente e da fragmentação florestal no uso do habitat por tatus (Xenarthra: Dasypodidae) na Amazônia Central, Brasil. Tesis de Maestría, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. Carrillo, E., Wong, G. y Cuarón, A. 2000. Monitoring mammal populations in Costa Rican protected areas under different hunting restrictions. Conserv. Biol. 14: 1580–1591. Carter, T. S. y Encarnação, C. 1983. Characteristics and use of burrows by four species of armadillos in Brazil. J. Mammal. 64: 103–108. Clark, W. K. 1951. Ecological life history of the armadillo in the eastern Edwards Plateau region. Am. Midl. Nat. 46: 337–358. Emmons, L. H. y Feer, F. 1997. Neotropical Rainforest Mammals: A Field Guide. Second Edition. The University of Chicago Press, Chicago. ESRI. 1996. ArcView GIS. Envionmental Systems Research Institute, Redlands, California. Gascon, C. y Bierregaard Jr., R. 2001. The biological dynamics of forest fragments project: the study

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Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo Condiciones Ex Situ Jorge Anthony Astwood Romero Patrícia Carolina Casas Martínez Sol Ángela Ojeda Holguín Ricardo Murillo Pacheco Resumen En este trabajo se realizaron observaciones del comportamiento de cortejo y apareamiento en dos parejas de osos hormigueros gigantes (Myrmecophaga tridactyla) durante los meses de junio y septiembre de 2004; julio de 2005; noviembre de 2006 y marzo de 2007, en el Bioparque Los Ocarros, Colombia. El recinto de mantenimiento de los animales es un encierro semicircular con un área aproximada de 100 m², acondicionado permanentemente con árboles vivos, troncos, hormigueros, agua fresca, comedero y refugios para descanso. Los datos fueron recolectados a través de la metodología Ad Libitum con Registro Continuo y Animal Multifocal. Se obtuvo un total de 143 registros correspondientes a 39 comportamientos en las dos parejas y se elaboró un etograma básico con un diagrama descriptivo con los códigos asignados a cada comportamiento. Palabras clave: Oso hormiguero, etograma, etología, comportamiento reproductivo, mantenimiento en cautiverio Abstract Observations of the courtship behaviour and mating of two couples of giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla) were carried out during the months of June and September 2004; July 2005; November 2006; and March 2007, at the Bioparque Los Ocarros, Colombia. The enclosure of the animals is semicircular, with an approximate area of 100 m², and permanently equipped with live trees, trunks, anthills, fresh water, troughs and refuges for resting. Data were collected by means of Ad Libitum sampling with Continuous and Multifocal Animal Registration. A total of 143 registrations corresponding to 39 behaviours were obtained. A basic ethogram and a descriptive diagram with coded behaviours were developed. Keywords: Anteater, ethogram, ethology, reproductive behavior, captive maintenance.

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Introducción Por lo general, en cualquier estudio sobre historia natural de fauna silvestre se obtienen resultados más concluyentes y confiables en condiciones in situ. Sin embargo, no debe despreciarse la oportunidad de generar información en condiciones ex situ (Olney, 2005) sobre aspectos básicos de ecología del comportamiento de Myrmecophaga tridactyla, especie considerada como vulnerable a la extinción (Vu A1cd; IUCN, 2004). En este orden de ideas, se ha aprovechado la oportunidad de documentar de manera sistemática, el comportamiento de cortejo y apareamiento exhibido regularmente por parejas de oso hormiguero con fines de suministrar información para actividades de conservación in situ y ex situ como refuerzo de poblaciones, rehabilitación, etc. (Olney, 2005). Pese a que han sido sometidos al trauma que produce en un animal la extracción de su hábitat y la exposición prolongada a procesos de estrés y malnutrición por parte de cazadores y traficantes, estos individuos han sido incluidos en un proceso de recepción, valoración, recuperación y manejo que ha permitido que exhiban su comportamiento de reproducción en cautiverio. Finalmente, el presente estudio surge de manera paralela a la iniciativa de los países de América del Sur, de profundizar en el conocimiento de los xenartros (IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group, 2009). Esta iniciativa también ha tenido eco en investigadores colombianos interesados en el conocimiento y preservación de la fauna, flora y ecosistemas principalmente nativos, evidentemente expuestos a procesos de extinción y/o disminución (Moreno et al., 2006; Casas y Ojeda, 2007). Materiales y Métodos La recolección de datos se llevó a cabo durante los meses de junio y septiembre de 2004; julio de 2005; noviembre de 2006 y marzo de 2007 en las instalaciones del Bioparque Los Ocarros, departamento del Meta, Colombia (4°10'30"N, 73°35'44"W). El lugar se encuentra a 400 msnm, presenta una temperatura promedio de 25°C y una humedad relativa aproximada de 80%. El sitio de mantenimiento de los animales es un recinto semicircular de exhibición del zoológico que cuenta con un área aproximada de 100 m², acondicionado permanentemente con árboles vivos, troncos, hormigueros, agua fresca, comederos, bebederos y refugios para descanso. Los animales objeto de estudio fueron dos machos y dos hembras adultos de M. tridactyla,

rescatados por CORMACARENA (Entidad gubernamental encargada de la gestión y control de fauna silvestre en el Departamento del Meta, Colombia) de las manos de traficantes y/o cazadores, o atropellados por automóviles y entregados al Bioparque Los Ocarros en calidad de reubicación.

para todos los muestreos. El promedio obtenido fue de 23,8 ± 5 comportamientos por muestreo. Según los resultados del ANOVA factorial realizado, no existen efectos significativos (p > 0,05) del factor “tiempo de muestreo” con respecto al número de comportamientos observados en cada evento.

Los datos sobre el comportamiento de cortejo y apareamiento fueron recolectados a través de la metodología de muestreo Ad Libitum con Registro Continuo y Animal Multifocal (Zerda, 2004; Stamp Dawkins, 2007). Los registros de comportamiento fueron realizados en los momentos en que los animales exhibían actividad en pareja a cualquier hora del día. Para el análisis de la información, se utilizaron porcentajes, promedios y desviación estándar. Como los tiempos de muestreo fueron evidentemente diferentes en cada evento, se quiso establecer si existía efecto significativo (p < 0,05) del tiempo de muestreo sobre el número de comportamientos. Para tal fin, se realizó un ANOVA, previas pruebas de distribución y homogeneidad de varianza. Asimismo, se estableció el período estándar de muestreo y se determinó qué tan completa fue la información recolectada en términos de número de comportamientos nuevos con respecto al tiempo de muestreo, a través del método de la asíntota propuesto por Lehner (2003), Zerda (2004) y Martin y Batenson (2007).

El resultado de la curva de acumulación de comportamientos (Fig. 2) permite observar que a partir del tercer muestreo, es decir, transcurridos 255,6 minutos de observación, la gráfica alcanza su comportamiento asintótico. Por tanto, se considera que para las condiciones experimentales del estudio, una vez completado el periodo estándar de muestreo (4,26 horas), el número de comportamientos registrados es representativo para la exhibición de cortejo y apareamiento de las parejas de M. tridactyla objeto de observación.

Resultados Se obtuvo un total de 143 registros correspondientes a 39 comportamientos con 211 repeticiones en las dos parejas, divididos en 6 muestreos (duración en minutos: M1: 72; M2: 94,8; M3: 88,8; M4: 24; M5: 81,6; M6: 129), para un total de 8 horas y 12 minutos de observación. En la Figura 1 se observa el número de comportamientos obtenido en cada muestreo, acompañado del valor porcentual del total

# Comportamientos

% Comportamientos

32

26

24

21.2 17.2

15.9

1

23

21

15.2

13.9

2

3

4

17 11.3

5

6

Muestreo Muestreo

Figura 1. Cantidad y porcentaje de comportamientos de cortejo y apareamiento de M. tridactyla por muestreo.

60 # de comportamientos

Se elaboró un etograma básico donde se describen los comportamientos registrados en su orden de aparición. En cuanto al establecimiento de la secuencia comportamental de cortejo y apareamiento, cabe aclarar que el corto tiempo de muestreo, el bajo número de parejas y la cantidad restringida de datos, no permiten aplicar pruebas para la identificación y descripción de secuencias en términos de probabilidad de aparición de comportamientos, tales como el análisis de Markov (Zerda, 2004), entre otros. Por lo tanto, se estructuró una secuencia de cortejo y apareamiento netamente descriptiva a través de un diagrama de flujo, en función del orden de aparición de comportamientos y utilizando los códigos asignados a cada pauta.

Para la construcción del etograma, se asignaron códigos de identificación a cada uno de los comportamientos descritos. Dichos códigos se identifican con letras mayúsculas entre paréntesis al lado del nombre de cada comportamiento (Tabla 1, Fig. 3,

55 50 45 40 35 30

72

166.8

255.6

276.6

358.2

487.2

Tiempo (min.)

Figura 2. Curva de acumulación de comportamientos de cortejo y apareamiento para M. tridactyla. Edentata no. 11(1) • 2010

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Apéndice 1). Las descripciones fueron realizadas en el orden de aparición de los comportamientos y en términos de cambio de postura y posición de las partes del cuerpo y actos o pautas comportamentales (ver Apéndice 1). A través de los códigos asignados, se presenta un diagrama de flujo con la secuencia comportamental descriptiva del etograma construido (Fig. 3).

Discusión Según los datos obtenidos para las dos parejas muestreadas, no se puede definir un período o época fija de reproducción bajo estas condiciones experimentales. Estudios de dinámica ovárica y hábitos reproductivos de M. tridactyla realizados por Patzl et al. (1998) durante un período de seis meses no hallaron

Tabla 1. Registro general de comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla. Muestreo Ad Libitum con Registro Continuo y Animal Multifocal. M = Muestreo. Comportamiento y (Código) Macho – Dominio (DO) Trepar (CL) Olfatear Ambiente (OA) Gruñir (GRU) Bajar Árbol (DES) Persecución lenta (PL) Resistencia (RC) Atrapar Hembra (CF) Acostar Hembra (BF) Falsa Monta (FM) Levantarse (WU) Caminar Objetivo (WO) Olfatear Alimento (SF) Golpe Súbito (HF) Girar (T) Cola Levantada (UPT) Cuello Estirado (NS) Precópula (PC) Cópula (SI) Abrazo Frontal (HUG) Olfato Pareja (OP) Lamer Pareja (LP) Post Cópula Macho (PCM) Post Cópula Hembra (PCF) Dormir (S) Frotar Árbol (FT) Buscar Macho (FIND) Atropellar (RUN) Despertar (AW) Comer (FX) Persecución rápida (PR) Empujar (PU) Alejarse (REM) Boca Arriba (DS) Lamer Genitales (LG) Acicalar (GR) Marcar Árbol (MT) Olfatear Hembra (OH) Frotar Garganta (FGT)

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M–1 1 2 2 1 1 3 3 4 4 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1

M–2 1 1 2

M–3 2

M–4 1

3

1

M–5 2

M–6 1

2 1 2 1 2 2 1

3 1 2 2 1

1 1 1 1 1

1 1 1 1 1 1 1 2 1 2 2 1 1 1 1 1 2 1 1 1 1 1 1 1

2 3 3 3

1 3 3 3 1

1 1

1 1 1 1 1 1 1 2 2 1

1 1 1 1 2 2

2 1 1

1 1 2 2 1

1

1 1

1 1 3 1

1 1 1

2 1 1

4 4

1

2 1 1 3 1 2 1

5 1

1 1 1

1 1 1

1 1 2 1

estacionalidad en condiciones de cautiverio, aspecto que es consecuente con las fechas y estaciones variadas en las que se presentó el comportamiento de cortejo y apareamiento en las parejas aquí estudiadas. Sin embargo, Shaw et al. (1987) reportan eventos reproductivos de la especie en Brasil durante el mes de enero, y Redford y Eisenberg (1992) reportan que los períodos de reproducción de la especie se presentan entre septiembre a marzo en Argentina, mientras que en Brasil, se pueden observar neonatos a lo largo de todo el año. Por tanto, es aventurado argumentar con total certidumbre si existe o no estacionalidad en los períodos de reproducción de M. tridactyla, ya sea en libertad o en cautiverio. En cuanto a los resultados de cortejo y apareamiento de las dos parejas estudiadas, la secuencia se inicia con exhibiciones agonísticas del macho hacia el entorno, comportamientos de dominio (DO), como romper troncos, frotar el cuerpo contra los árboles (FT) y rasgar corteza para marcarlos (MT, Tabla 1, Fig. 3, Apéndice 1). Según Maier (2001), estos comportamientos son claras manifestaciones de atracción basadas principalmente en la calidad genética; instintivamente, las hembras estimulan

indirectamente a los machos para que, a través de exhibiciones, proporcionen información sobre su eficacia biológica (Fitness) y su potencial genético. Posiblemente, al alejarse y trepar a un árbol lejos del alcance del macho, la hembra estimule la ansiedad del mismo por tenerla al alcance y obtenga así este tipo de información. Sin embargo, debe tenerse en cuenta que M. tridactyla es una especie de hábitos solitarios (Redford y Eisenberg, 1992) y por lo general las hembras mantienen distancias prudentes con los machos. Incluso, en algunas ocasiones exhiben comportamientos agresivos hacia éstos. En este caso, el cortejo sería una herramienta de la naturaleza para facilitar la eliminación de barreras establecidas por las particularidades de historia natural de las especies. Según Maier (2001) y West (2009), los animales utilizan tanto estructuras físicas como comportamentales para elaborar sus estrategias de cortejo. Estas estrategias tienen como función básica, permitir que los potenciales compañeros sexuales exhiban sus atributos y realcen aspectos de su territorio, ayudar en la identificación de los miembros de la misma especie

Figura 3. Diagrama descriptivo del comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla bajo condiciones ex situ.


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y sincronizar la conducta reproductiva, como en los comportamientos de girar (T) y abrazo frontal (HUG) descritos en el etograma (Fig. 3, Apéndice 1). El cortejo también ayuda a apaciguar los eventos de agresión y miedo. Como ambos sexos de M. tridactyla, pero especialmente la hembra, reaccionan negativamente a la violación del espacio vital por parte de su potencial pareja, estas barreras de espacio individual deben romperse para que el apareamiento pueda tener lugar. Por tanto, la inversión energética realizada por el macho en sus demostraciones de dominio y de la hembra en su actividad de subir y bajar de un árbol (CL – DES; Fig. 3, Apéndice 1), prepara a las parejas para un encuentro cercano inevitable y garantizan en cierta medida las condiciones para que el encuentro sea exitoso. Muchas de las manifestaciones comportamentales exhibidas durante el cortejo, tales como dormir (S), comer (FX), empujar (PU) o golpear a la pareja (HF; Fig. 3, Apéndice 1), pueden no tener una connotación sexual evidente. Sin embargo, hacen parte integral de estos comportamientos ritualizados de cortejo y apareamiento (Maier, 2001). De hecho, Shaw et al. (1987) reportan que las parejas de M. tridactyla en libertad consumen alimento normalmente y alternan su actividad de cortejo y apareamiento con sesiones de ataque a nidos de insectos. Lo mismo se pudo observar durante el presente estudio, con la diferencia de que estos animales están condicionados

a comer la dieta artificial que se les suministra, y no a consumir los nidos de termitas y hormigas que se disponen en el encierro como enriquecimiento ambiental. Por otro lado, los comportamientos de apareamiento se configuran en estrategias evolutivamente estables que garantizan que las estructuras reproductivas puedan acoplarse correctamente y asegurar la fertilización (Méndez, 1999). Por tanto, las posiciones y comportamientos como persecuciones (PL, PR), atrapar y acostar a la hembra (CF, BF; Fig. 4), las falsas montas (FM), resistencia a la cópula (RC) y la precópula (PC; Fig. 3, Apéndice 1) permiten que los animales preparen y coordinen movimientos, desplazamientos y posiciones para que el fin del cortejo, que en los mamíferos es el apareamiento y la fertilización, se produzcan correctamente (West, 2009). Por otro lado, según Krebs y Davies (1993) es posible que el cortejo y el apareamiento sean algo como una difícil e inestable alianza en la que cada sexo intenta maximizar su propio éxito en la propagación de los genes. Es así que al terminar el episodio reproductivo, la pareja se separa rápidamente y realiza comportamientos de confort, como acicalarse (GR), lamer los genitales (LG; Fig. 3, Apéndice 1) y restablecer en general las barreras del espacio vital de cada individuo. Si se observa con atención la Figura 3, se puede apreciar que en el lado izquierdo se ramifican los

Figura 4. Secuencia de comportamientos en M. tridactyla bajo condiciones ex situ: Girar (T); Atrapar hembra (CF); Acostar hembra (BF) y Cópula (SI). 38


comportamientos del macho y a la derecha los de la hembra. Durante la primera fase del cortejo los animales llevan a cabo comportamientos individuales, lejos de la pareja. Al avanzar el proceso, en la parte central del diagrama, los comportamientos observados implican cercanía y contacto de los individuos durante el proceso de precópula (PC) y cópula (SI). Luego, hacia el final del diagrama se van ramificando hacia los lados donde los animales exhiben otra vez comportamientos individuales y finalizan el proceso. Finalmente, es importante aclarar que el presente estudio tiene un carácter netamente descriptivo por las condiciones experimentales y las características de la muestra. Nótese que en cada evento de muestreo, varios comportamientos se presentan un sola vez (Tabla 1). Como se mencionó en la metodología, estos datos no presentan las características óptimas para determinar secuencias comportamentales en función de las frecuencias de aparición. De tal manera, no se pretende establecer verdades absolutas, pero sí socializar una experiencia de varios años de manejo de M. tridactyla en cautiverio y servir de referencia para estudios posteriores con diseños experimentales y metodología más fuertes que puedan soportar resultados de este comportamiento tanto in situ como ex situ. Recomendaciones Es imperativo desarrollar estudios de comportamiento y ecología bajo condiciones in situ con el fin de generar información sobre el comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla en su hábitat natural. De esta manera se podrán establecer comparaciones en condiciones ex situ y optimizar las técnicas de manejo de esta especie y, por consiguiente, su éxito reproductivo con fines de conservación. Agradecimientos: A Tinka Plese, Directora Ejecutiva de la Fundación UNAU por su colaboración en la realización, preparación y publicación del presente estudio; al Bioparque los Ocarros, Javier Hernández y a todas las personas que colaboraron con sus conceptos y correcciones para la publicación. Jorge Anthony Astwood Romero, Presidente Fundación BUJCO, Calle 66 No 84A, 09 Bogotá, Colombia, e-mail: ; Patricia Carolina Casas Martínez, vicepresidente Fundación BUJCO, e-mail: ; Sol Ángela Ojeda Holguín, Secretaria Fundación BUJCO, e-mail: y Ricardo Murillo Pacheco, miembro Fundación BUJCO, e-mail: .

Referencias Casas, P. y Ojeda, S. 2007. Contribución al conocimiento de la ecología del comportamiento de individuos en cautiverio y liberados de oso palmero Myrmecophaga tridactyla en el Bioparque Los Ocarros y Guaicaramo S. A. Vereda Las Moras, Barranca de Upía Meta. Tesis de grado en Biología, Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Bogotá, Colombia. IUCN. 2004. 2004 Red List of Threatened Species. . Visitada el 21 de julio de 2005. IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group. 2009. . Visitada el 10 de mayo de 2010. Krebs, J. R. y Davies, N. B. 1993. An Introduction to Behavioural Ecology. Blackwell Scientific Publications, Oxford. Lehner, P. 2003. Handbook of Ethological Methods. 2nd edition. Cambridge University Press, Cambridge. Maier, R. 2001. Comportamiento Animal: Enfoque Evolutivo y Ecológico. McGraw-Hill Interamericana, México. Martin, P. y Batenson, P. 2007. Measuring Behaviour: An Introductory Guide, 3rd edition. Cambridge University Press, Cambridge. Méndez, M. 1999. La evolución en marcha: conceptos, lógica y metodología en la ecología evolutiva. Bol. S.E.A. 26: 595–603. Moreno, S., Plese, T. y Rodríguez, C. 2006. Estrategia Nacional para la Prevención y Control al Tráfico Ilegal de las Especies de Perezosos Presentes en Colombia. Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial; Fundación UNAU; Corporación Autónoma Regional del Centro de Antioquia – Corantioquia, Medellín, Colombia. Olney, P. J. S. 2005. Construyendo un Futuro para la Fauna Salvaje. Asociación Mundial de Zoos y Acuarios WAZA, Bern, Suiza. Patzl, M., Schwarzenberger, F., Osmann, C., Bamberg, E. y Bartmann, W. 1998. Monitoring ovarian cycle and pregnancy in the giant anteater Myrmecophaga tridactyla by faecal progestagen and oestrogen analysis. Anim. Reprod. Sci. 53: 209–219. Redford, K. H. y Eisenberg, J. F. 1992. Mammals of the Neotropics, Volume 2: The Southern Cone: Chile, Argentina, Uruguay, Paraguay. The University of Chicago Press, Chicago. Shaw, J., Machado, J. y Carter, T. 1987. Behavior of free-living giant anteaters. Biotropica 19(3): 255–259. Stamp Dawkins, M. 2007. Observing Animal Behaviour. Design and Analysis of Quantitative Data. Oxford University Press, New York. Edentata no. 11(1) • 2010

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West, K. 2009. Animal Behavior: Animal Courtship. Chelsea House Publishers, New York. Zerda, E. 2004. Comportamiento Animal: Introducción, Métodos y Prácticas. Primera Edición. Unilibros, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. Apéndice 1: Etograma del comportamiento de cortejo y apareamiento de dos parejas de M. tri dactyla en condiciones ex situ Macho – Dominio (DO). Macho parado con las patas traseras sobre el suelo y las patas delanteras sobre un trozo de madera, la nariz cerca del mismo, produce sonidos fuertes de inhalación-exhalación. La cola totalmente extendida, separada del suelo; toma impulso levantando el cuerpo hacia atrás sobre las patas traseras, balancea el cuerpo hacia adelante y abajo dejando caer los nudillos sobre el tronco, abre una de las garras y aprieta firmemente hasta que éste se rompe por la presión, luego repite el proceso utilizando la otra garra. Trepar (CL). El animal se aleja caminando hacia un árbol cercano, se levanta sobre las patas traseras de frente al árbol, las patas delanteras se encuentran a lado y lado del árbol a manera de abrazo, las garras se hincan firmemente a las irregularidades de la corteza, la cabeza se encuentra ubicada a uno de los lados del tronco a la misma altura del brazo. Se impulsa hacia arriba brincando con las patas traseras y disminuyendo al mismo tiempo la presión en sus garras pero sin perder la adherencia a la corteza. Las patas traseras se encuentran flexionadas también abrazando el tronco, se impulsa estirando las patas traseras y permitiendo que brazos y garras se deslicen por la superficie de la corteza. Al llegar al punto máximo de estiramiento de las patas traseras, se adhiere al tronco con brazos y garras, recoge las piernas hacia arriba y encorva la espalda comprimiendo el cuerpo. Finalmente, vuelve a asegurar las piernas alrededor del tronco y reinicia el ciclo. Olfatear Ambiente (OA). El animal se encuentra parado sobre las cuatro extremidades con la espalda recta y la cabeza levantada a media altura para dirigir el hocico hacia adelante. La cola se encuentra totalmente estirada y en línea con el resto del cuerpo. Hace movimientos cortos de la cabeza repetidamente de derecha a izquierda y de arriba hacia abajo y produce sonidos fuertes de inhalación-exhalación. Frotar Árbol (FT). El animal, ubicado junto al tronco del árbol, frota con firmeza contra éste la porción dorso lateral del cuerpo, realizando movimientos repetitivos de balanceo de adelante hacia atrás con las 40


cuatro extremidades siempre fijas en el suelo, la cola estirada sin tocar el suelo y la cabeza baja y apuntando hacia el frente. Marcar Árbol (MT). El animal sostenido por las extremidades traseras, sobre las plantas de los pies, envuelve los brazos alrededor del tronco del árbol e hinca las garras en la corteza haciendo presión hasta despedazarla, abre las garras nuevamente y continúa desprendiendo la corteza, la cabeza siempre a uno de los lados del árbol, es mantenida a la altura de los brazos. Frotar Garganta (FGT). El animal se desplaza caminando y separa los brazos con la cabeza levantada y extendida hacia adelante hasta tocar el suelo con el tórax, la cola se mantiene baja tocando el suelo ligeramente. Las extremidades traseras continúan estiradas y son utilizadas para empujar el cuerpo hacia adelante y así, frotar la garganta y parte de pecho sobre la hierba. Bajar Árbol (DES). El animal se acomoda con la cola hacia abajo y el hocico siempre a uno de los lados del árbol, a la altura de los brazos. Abraza el tronco del árbol con los brazos y garras y desliza las piernas sobre el tronco del árbol hacia abajo sin dejar de mantener contacto con éste en el proceso. Luego asegura las piernas y uñas alrededor del árbol y libera un poco la presión de brazos y garras deslizándose hacia abajo. Con la espalda encorvada asegura firmemente con sus brazos y garras el árbol e inicia el ciclo nuevamente. Al tocar el suelo con las patas traseras, gira sobre el cuerpo a cualquiera de los lados y se deja caer hasta que las cuatro extremidades tocan el suelo. Dormir (S). El animal deja caer el cuerpo lentamente sobre uno de los costados flexionando los brazos a la altura de las muñecas y las piernas a la altura de la articulación tibio-femoral. Levanta la cola rápidamente y la deposita sobre el costado expuesto hasta cubrirlo en toda su superficie. Finalmente, introduce su hocico entre el espacio ventral de los brazos hasta esconder la cabeza totalmente debajo del pelo de la cola. El hocico queda refugiado entre brazos y piernas a lo largo del vientre del animal. El cuerpo queda totalmente recogido y toma la forma de un semicírculo donde no es fácil diferenciar la parte craneal de la parte caudal. Gruñir (GRU). El animal se desplaza caminando con la cabeza baja y la nariz apuntando hacia abajo. La cola se encuentra totalmente estirada y sin tocar el suelo. Produce sonidos de inhalación-exhalación y un sonido gutural fuerte y agudo.

Atropellar (RUN). La hembra se encuentra en el suelo durmiendo y el macho se acerca lentamente olfateando el suelo con movimientos cortos de su hocico de lado a lado. Al llegar al lugar donde ésta se encuentra, el macho pasa por encima de las extremidades y el cuerpo de la hembra como si ésta no se encontrara allí y sigue adelante con el mismo comportamiento. Despertar (AW). El animal todavía está en posición habitual de dormir; levanta la cabeza, observa y olfatea alrededor, luego se apoya sobre los nudillos y estirando los brazos se impulsa para quedar soportada en suelo sobre el muslo derecho y los brazos estirados; las piernas todavía en posición horizontal con respecto al suelo y la cola todavía sobre el costado. Estira el cuello y levanta la cabeza apuntando hacia arriba. Finalmente, saca una porción de lengua con la que realiza varios movimientos rápidos y erráticos en todas direcciones. Lentamente guarda la lengua y apoyada sobre los nudillos pone las plantas de los pies en el suelo y se impulsa hacia arriba hasta quedar en pie. Buscar Macho (FIND). El individuo se encuentra de pie, inmóvil, olfateando el ambiente. Luego camina con el hocico pegado al suelo en su porción nasal, realizando movimientos laterales cortos y sonidos de inhalación-exhalación. Se desplaza lentamente, haciendo pausas para olfatear de lado a lado y continúa hasta que ubica la posición de la hembra; en este instante detiene la marcha. Caminar Objetivo (WO). El macho se encuentra de pie, inmóvil observando a la hembra junto al comedero, levanta la cabeza y olfatea el ambiente. Se desplaza lentamente hasta la posición de la hembra y se ubica al costado de ésta. Olfatear Alimento (SF). El animal se ubica frente al comedero con su cabeza apuntando hacia abajo y su hocico sobre el alimento, realiza movimientos cortos de lado a lado con sonidos de inhalación-exhalación sobre la comida pero no consume nada. Comer (FX). Frente al comedero, que es un tubo PVC con un tapón de prueba en el fondo, el animal flexiona las extremidades delanteras, primero a nivel de la articulación húmero cubital/radial, y luego a nivel de la articulación radio carpiana quedando apoyada sobre los codos y las muñecas. Las extremidades traseras semi flexionadas a nivel tibio femoral para que la posición final provoque una inclinación de la porción craneal del cuerpo. En esta posición, gira el cuello y la cabeza queda en posición lateral, paralela al suelo, apuntando hacia el alimento. Introduce el

hocico dentro del comedero e inicia los movimientos rápidos de protrusión y retracción de la lengua para consumir la ración. Empujar (PU). Un animal desplaza al otro en sentido lateral usando el peso del cuerpo para empujarle. Golpe Súbito (HF). Parado sobre las cuatro extremidades olfateando el ambiente y de forma inesperada, un animal levanta el brazo con la garra abierta y golpea al otro a la altura de la parte superior del brazo. Alejarse (REM). El animal deja de alimentarse, gira la cabeza y luego el cuerpo hacia el mismo, alejándose lentamente del comedero con el hocico a media altura y la cola totalmente estirada sin tocar el suelo. Girar (T). El macho pierde interés sobre el alimento y gira el hocico hacia la parte trasera de la hembra, se acerca a ésta y empieza a olfatear sus genitales, la hembra hace el mismo comportamiento y ambos giran lentamente. Abrazo Frontal (HUG). Macho y hembra se encuentran de frente muy cerca, ambos se levantan sobre las patas traseras estiradas y entrelazan los brazos sobre la espalda del otro, las cabezas recostadas cuello con cuello a cada lado de los cuerpos. Los animales giran dando pasos coordinados con sus patas traseras sobre un eje concéntrico. Boca Arriba (DS). Los animales caen al suelo y giran sobre el cuerpo hasta quedar durante algunos segundos, uno al lado del otro, en posición decúbito supino (boca arriba) con los brazos y muñecas flexionadas descansando sobre el tórax y las piernas flexionadas y separadas, la cola recta sobre el suelo. Persecución lenta (PL). La hembra se levanta balanceando el cuerpo y haciendo un giro para quedar de pie, se desplaza caminando rápidamente con la cabeza baja y el hocico apuntando al suelo, hace movimientos de lado a lado produciendo sonidos de inhalación-exhalación. El macho, acomodado en línea inmediatamente detrás de ésta, camina un poco más lento pero siempre conservando una distancia que le permita tenerla a la vista, igualmente la cabeza baja y el hocico apuntando al suelo con movimientos laterales y sonidos de inhalación-exhalación. Persecución rápida (PR). La hembra levanta la cabeza a altura media, con el hocico apuntando hacia adelante, el pelo a lo largo del dorso y cola erizado. Luego aumenta bruscamente la velocidad y el movimiento normal de caminar se transforma en una Edentata no. 11(1) • 2010

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especie de galope. Durante el mismo se nota una curvatura media en la espalda y el animal lanza los brazos al tiempo hacia adelante, impulsándose con las patas traseras, siempre el brazo izquierdo un poco más adelante que el derecho. Una vez, apoyado en los nudillos, la curvatura de la espalda aumenta y las extremidades traseras se desplazan al tiempo en sentido craneal, siempre la izquierda un poco más adelante que la derecha. Una vez éstas tocan el suelo, el movimiento se repite y hay un momento durante el movimiento en que el animal pareciera quedar suspendido en el aire, ninguna de sus extremidades toca el suelo. El macho persigue a la hembra inmediatamente realizando el mismo movimiento.

Levantarse (WU). El animal gira sobre el cuerpo hasta quedar en posición horizontal con el vientre sobre el suelo, los brazos y garras estiradas hacia adelante y las piernas flexionadas a lado y lado del cuerpo con las palmas de los pies sobre el suelo. Se levanta poniendo los nudillos sobre el suelo y empujando hacia arriba con los brazos, finalmente estira las piernas y se pone en pie.

Atrapar Hembra (CF). Una vez que el macho ha alcanzado a la hembra, se levanta sobre las patas traseras y lanza brazos y garras hacia ésta para asirla por el pelo largo del dorso. El hocico del macho siempre apunta hacia abajo, olfateando a la hembra y la cola doblada en su parte media apoyada lateralmente sobre el suelo. La hembra se detiene y cambia el desplazamiento lineal, girando sobre el cuerpo para evitar el avance del macho. La cola de la hembra toma una curvatura media formando un arco con el cuerpo; el macho queda prácticamente encerrado en el espacio semicircular que hace que la cola, el cuerpo y la cabeza de la hembra tomen una forma de U.

Cuello Estirado (NS). Una vez que el macho se acerca, la hembra en la misma posición corporal anterior, estira el cuello hacia adelante y permite que el macho avance sin levantarse o huir.

Acostar Hembra (BF). Una vez que el macho ha atrapado a la hembra, parado sobre sus patas traseras, se ubica hacia la parte media del dorso de ésta. Con los brazos y garras siempre sobre la hembra y una porción de su cola doblada y apoyada sobre el suelo, comienza a empujar firmemente hacia abajo y al frente hasta derribar a la hembra sobre el costado izquierdo.

Precópula (PC). El macho avanza y se ubica de forma transversal sobre la hembra echada, la pata izquierda sobre el suelo a la altura de la espalda media de la hembra y la pata derecha sobre el suelo al lado de la parte ventral media de la hembra. Las patas de la hembra quedan ubicadas en el espacio entre los brazos y piernas del macho.

Falsa Monta (FM). La hembra se encuentra en el suelo sobre el costado, la cola estirada y el cuello doblado hacia el macho produciendo sonidos de inhalación-exhalación. El macho está con los nudillos sobre la porción lateral derecha de la hembra y las patas traseras sobre el suelo, la cola erguida. Luego, el macho flexiona las patas traseras y queda sentado, las piernas flexionadas y los brazos estirados con las garras recogidas sobre el costado de la hembra; la cola del macho reposa sobre el suelo en toda su longitud. Las patas traseras de la hembra pasan a través del espacio que hay entre los brazos y las piernas del macho.

Cópula (SI). El macho flexiona las patas traseras y queda sentado, la cola reposa sobre el suelo en toda su longitud junto a la cola de la hembra. Arrastra los glúteos por el suelo hacia la región pélvica de la hembra e inicia con las piernas recogidas y tensas, un movimiento pélvico corto, rápido y repetitivo hacia adelante y atrás, luego se queda quieto en esa posición durante noventa segundos aproximadamente.

Resistencia (RC). La hembra acostada sobre el costado, con los brazos estirados sobre el suelo y las patas traseras debajo del vientre del macho, levanta los pies y los afirma en la parte ventral del macho empujando hacia arriba, la cabeza apuntando siempre hacia el 42

macho y empujando también con los brazos hasta que el macho pierde el equilibrio y cae al suelo. La hembra se incorpora girando sobre su costado y apoyándose primero en los brazos y nudillos y luego en las plantas de los pies, inmediatamente se aleja del lugar.


Cola Levantada (UPT). La hembra camina lentamente y poco a poco flexiona las piernas y pone la cola estirada en el suelo, luego se acuesta lentamente sobre el costado quedando con el cuello doblado sobre el otro costado y el hocico apuntando hacia el macho con la cola estirada y levantada ligeramente del suelo.

Olfato Pareja (OP). Terminada la cópula, pero conservando la misma posición, macho y hembra se olfatean mutuamente poniendo su hocico sobre el pelo del otro y haciendo sonidos fuertes de inhalación-exhalación. Lamer Pareja (LP). En la misma posición, macho y hembra se lamen los hocicos, haciendo movimientos de protrusión y retracción rápida de la lengua.

Post Cópula Macho (PCM). El macho, todavía en posición de cópula, voltea su cabeza, gira levantándose sobre su propio eje y camina por el recinto lejos de la hembra. Post Cópula Hembra (PCF). La hembra queda en suelo sobre el costado, con cabeza y cola estiradas, luego gira sobre el cuerpo y apoya los nudillos sobre el suelo estirando los brazos y las piernas para ponerse en pie y caminar lentamente por el encierro lejos del macho. Acicalar (GR). Acostado sobre el costado, con la cola estirada sobre el suelo, el animal levanta la porción toráxica del cuerpo lateralmente y mueve la garra hacia el muslo e inicia movimientos rápidos de apertura y cierre de la garra sobre el pelo del muslo y de la cola. El hocico apunta hacia la cola con la cabeza levantada sobre el costado. El animal trata de acomodar el pelo en sentido caudal. Lamer Genitales (LG). La hembra se sienta con la cola replegada sobre el costado, y el cuerpo sostenido por los brazos y nudillos, levanta las plantas de los pies hacia la cabeza y los deja en el aire, queda apoyada sobre los glúteos e introduce el hocico entre el espacio de los muslos para empezar movimientos de protrusión y retracción de la lengua sobre la vulva. Olfatear Hembra (OH). El macho se acerca caminado a la hembra, que permanece sentada en el suelo luego de la cópula acicalándose, pone la nariz sobre ésta y recorre el cuerpo produciendo sonidos fuertes de inhalación-exhalación.


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Caracterización Nutricional de la Dieta de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas, México Víctor Hugo Morales-Sandoval Resumen Uno de los mayores problemas en el mantenimiento de tamandúas (Tamandua mexicana) en condiciones controladas es la formulación de una dieta artificial apropiada. En el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT), Chiapas, México, los tamandúas son alimentados con una mezcla de carne de pollo, jugo de naranja, huevo duro, vitaminas, minerales, ácido fórmico y vinagre. Ocasionalmente, los ejemplares débiles pueden alimentarse de forma natural en termiteros. El objetivo de este trabajo fue caracterizar el valor nutricional de la dieta utilizada en el ZooMAT y compararlo con los requerimientos reportados para la especie. Para ello, se determinó el contenido de materia seca, grasa, ceniza, fibra cruda y proteína en la mezcla que es ofrecida diariamente a los tamandúas. La dieta artificial cubre las necesidades de proteína y energía, mientras que los niveles de fibra son bajos. Se sugiere dar acceso a termiteros a todos los tamandúas para incrementar el consumo de fibra. Además, se debe considerar el cambio a una dieta comercial exclusiva para insectívoros. Palabras clave: Tamandúa, dieta artificial, composición de dieta, insectívoro. Abstract One of the main problems in keeping lesser anteaters (Tamandua mexicana) in captivity is the formulation of an appropriate artificial diet. At “Miguel Álvarez del Toro” Zoo (ZooMAT), Chiapas, México, the lesser anteaters are fed with a mixture of chicken, orange juice, hard-boiled egg, vitamins, minerals, formic acid, and vinegar. Weak animals are sometimes allowed to naturally feed on termite mounds. The objective of this study was to determine the nutritional value of the diet used at ZooMAT and compare it with the nutritional requirements for this species. Dry matter, fat, ash, crude fiber, and protein content of the mixture offered daily to the lesser anteaters were analyzed. The artificial diet covers the protein and energetic needs, while fiber contents are low. All lesser anteaters should be given access to termite mounds to increase fiber consumption. Furthermore, the change to a commercial diet for insectivores should be considered. 44


Keywords: Tamandua, lesser anteater, captive diet, formulation, insectivore. Introducción Los osos hormigueros del género Tamandua pertenecen al orden Pilosa, que incluye osos hormigueros, tamandúas y perezosos. Existen dos especies: T. mexicana, la cual habita desde el sureste de México hasta el suroeste de América del Sur y T. tetradactyla que se distribuye desde el noroeste de Venezuela al norte de Argentina y Uruguay (Cuarón, 1987; Wetzel, 1975, citado por Oyarzun et al., 1996). Son depredadores altamente especializados que subsisten exclusivamente de termitas y hormigas (Edwards, 1990; Grateau, 1998; Valdés, 2000). Uno de los reportes más completos sobre sus hábitos de alimentación fue hecho por Montgomery (1985), quien encontró que el principal alimento de T. tetradactyla y T. mexicana silvestres en Panamá y Venezuela eran termitas Nasutitermes. Del contenido estomacal se identificaron al menos 10 especies de 6 géneros de termitas (Nasutitermes, Microcerotermes, Armitermes, Leucotermes, Coptotermes y Calcitermes). Las hormigas identificadas variaron entre T. tetradactyla (Solenopsis, Formicine y Camponotus) y T. mexicana (Camponotus, Azteca y Crematogaster). Los tamandúas son animales que pueden encontrarse en colecciones zoológicas (Cuarón, 1987; Ward et al., 1995; Gallegos, 1998). Inicialmente, su presencia se limitó casi exclusivamente a los zoológicos del continente americano (EEUU, México, Centroamérica, Venezuela y Brasil) pero en la actualidad también se están manteniendo exitosamente en varios zoológicos europeos y asiáticos (ISIS, 2010). Incluso, se emplean en los departamentos educativos de varias instituciones zoológicas de los EEUU. A diferencia de las creencias populares, son animales de hábitos tranquilos y nada fáciles de adaptar al cautiverio debido a sus especializadas características de alimentación (Cuarón, 1987; Ward et al., 1995; Gallegos, 1998; Valdés, 2000). T. mexicana tiene una escasa sobrevivencia en cautiverio debido a una combinación de circunstancias, tales como problemas nutricionales, malas condiciones físicas del ejemplar silvestre al llegar al zoológico, albergues mal diseñados y errores de manejo. Son muy frecuentes las deficiencias nutricionales debido a su dieta altamente especializada (Meritt, 1970; Cuarón, 1987; Ward et al., 1995; Gallegos, 1998; Valdés, 2000) que es difícil de imitar en condiciones controladas. El alimento que consume en vida libre un tamandúa contiene los componentes que requiere para sustentar su vida adecuadamente

y posee las propiedades físicas que le ayudan a mantener un tracto gastrointestinal saludable. En cautiverio, la anatomía de la cavidad oral y de la lengua en particular dictan la necesidad de una dieta artificial líquida, semi sólida o con partículas muy pequeñas, que puedan ser fácilmente consumidas por el animal (Cuarón, 1987; Edwards y Lewandowski, 1996; Grateau, 1998). El alimento debe ser ofrecido en una forma que mantenga al animal activo (Edwards y Lewandowski, 1996). Uno de los mayores problemas en la alimentación se refiere a la complementación con vitaminas y minerales. Varios pueden ser tóxicos cuando se dan en ciertas concentraciones; por ejemplo, la hipervitaminosis A y D causó hiperóstosis de la espina dorsal a nivel toracolumbar-coccígeo en 5 tamandúas. Estos animales recibían 57.000 UI de vitamina A y 6.700 UI de vitamina D en su dieta, por lo que esta dosis de complemento debe de considerarse excesiva para esta especie (Crawshaw y Oyarzun, 1996; Parás y Camacho, 1997). El suministro del aminoácido sulfurado taurina es de suma importancia, ya que se ha descrito su deficiencia para Myrmecophaga tridactyla asociada a un cuadro de cardiomiopatía dilatada similar a la diagnosticada para felinos domésticos (Aguilar et al., 2002; Wilson et al., 2003; Teare et al., 2009). Los requerimientos indicados para felinos domésticos deberán ser considerados como necesarios para esta especie (Parás et al., 1997). El objetivo del presente trabajo fue caracterizar nutricionalmente la alimentación que se ofrece a los ejemplares de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) y compararla con los requerimientos reportados para la especie.

Materiales y Métodos Esta investigación se realizó en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT), dentro de la Reserva Ecológica “El Zapotal” (16°43'N, 93°06'W) a 2 km al sureste de la Ciudad de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México. Dicha reserva es parte de la elevación conocida como “Meseta de Copoya”, incluida en la Depresión de Chiapas. Alimentación La dieta para tamandúas del ZooMAT se basa en una mezcla de carne de pollo, jugo de naranja y huevo duro, complementada con vitaminas y minerales, ácido fórmico y vinagre (Tabla 1). Todo es licuado hasta obtener una consistencia espesa que se pasa por un colador para eliminar las fibras de carne que no se licuaron. Se mantiene en refrigeración para ofrecerse ad-libitum dos veces al día en diferentes comederos de acero inoxidable. La dieta permanece en el comedero por tres horas, al cabo de las cuales se desechan los restos no consumidos. Ocasionalmente, se deja que los tamandúas débiles o que presenten problemas de diarrea, puedan alimentarse de forma natural en zonas con termiteros dentro de la reserva. Análisis de muestras Se realizó la caracterización nutricional, mediante análisis químico proximal, de la dieta que se proporcionó a 7 ejemplares (1.2.4) de T. mexicana que forman parte de la colección del ZooMAT. Las muestras de la dieta se congelaron y se enviaron al Laboratorio de Bromatología, del Departamento de Nutrición Animal y Bromatología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) para

Tabla 1. Ingredientes empleados en la preparación de la dieta de Tamandúas (T. mexicana) en el ZooMAT. Ingrediente Carne de pollo Jugo de naranja Huevo VITA SAN ® Vitamina K Vitamina E Hierro Calcio Ácido fórmico Vinagre blanco Agua

Cantidad* 300 g 85 ml 1 27 g 20 mg 400 UI 0,6 mg 0,400 g 3 ml 5 ml cbp

Observaciones Sin piel 1 pieza Duro sin cascarón Complejo vitamínico-mineral, Lab. SAT FARM, México Hemosin®-K oral, HORMONA laboratorios E Eternal, Laboratorios Bayer Ferranina® GTS, Altana Laboratorios Calciosol con Fijador, PiSa agropecuaria Al 0,08% Obtener aproximadamente 500 ml de licuado espeso

* Por ejemplar Edentata no. 11(1) • 2010

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Tabla 2. Registro de consumo de dieta para Tamandua mexicana dentro de la colección del ZooMAT. Sexo

Condición

Peso (2006) (kg)

Origen y año

Condición en 2006

Tiempo de estancia (años)

Consumo de dieta en el ZooMAT (años)

Juan ¹

♂

Adulto

6,5

Vida libre ´97

Vivo

9

9

Rosy ¹ Wendy Luis Román ³ Austroberta Venada

♀ ♀ ♂ ♂ ♀ ♀

Adulto Adulto Juvenil Cría Juvenil Juvenil

5,0 ² 5,0 4,5 4,0 4,5 4,0

Vida libre ´97 Vida libre ´01 Vida libre ´03 Nacimiento ´03 Vida libre ´04 Vida libre ´04

† ´03 Vivo Fugó 4 ´05 Vivo Vivo Liberó 4 ´05

6 5 2 3 2 0,5

6 5 2 3 2 < 6 meses

Identificación

¹ Pareja reproductora. ² Último peso registrado. ³ Hijo de Wendy y Juan. 4 Dentro de la Reserva El Zapotal. † Deceso.

su análisis. Se determinó materia seca, grasa, ceniza, fibra cruda y proteína cruda de acuerdo a los métodos de Tejeda (1983): Materia Seca (MS): Se determinó colocando las muestras dentro de una estufa a una temperatura entre 90 y 100° C por un período de 18 h hasta obtener un peso constante. Proteína Cruda (PC): Se determinó utilizando el procedimiento de Kjeldahl. Extracto Etéreo (EE): Se obtuvo por medio del Soxhlet. Cenizas: Se incineró la muestra en una mufla a 500 o 600°C hasta peso constante. Fibra Cruda (FC): Fue obtenida por diferencia entre el peso antes y después de digerida la muestra en ebullición en ácido diluido, luego en base diluida y finalmente secada e incinerada. Elementos Libres de Nitrógeno (ELN): Se determinó a través de la diferencia entre el peso original de la muestra y la suma de los pesos de MS, PC, EE, FC y Cenizas. Para colectar muestras de termitas, se abrió una sección del termitero con un machete. Una vez expuestas las termitas, se las colectó con una bomba de dos vías succionándolas para colocarlas en dos recipientes de plástico de 8 cm de alto por 4 cm de diámetro.

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Las muestras fueron refrigeradas y remitidas al Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México para el análisis químico y la clasificación de las termitas. Con los resultados de los estudios se realizó un análisis de estadística descriptiva y se compararon los contenidos nutricionales de las dietas actual y natural con los datos reportados en la literatura para la especie. Resultados y Discusión La alimentación de mamíferos en cautiverio siempre ha representado un reto significativo y sus requerimientos nutricionales deberán de considerarse al momento de diseñar las dietas artificiales. En el caso particular de los tamandúas se conoce muy poco de sus necesidades nutricionales y sus niveles de tolerancia no han sido establecidos. Por ser un zoológico que alberga fauna regional, el ZooMAT se ha caracterizado por presentar especies no siempre fáciles de mantener en cautiverio. Los tamandúas existen dentro de su colección desde la década de los ochenta y a partir de entonces, de forma regular, ejemplares de vida libre han llegado en calidad de donaciones. Una vez adaptados a la dieta del cautiverio, algunos han permanecido en exhibición por hasta 9 años. Sin embargo, existen pocos registros confiables de esta información. A partir del reporte de la crianza a mano del primer tamanduá en el ZooMAT en 1984, se han llevado registros consistentes en el historial de los tamandúas. Es a partir de

Tabla 3. Análisis proximal de la dieta para tamandúas (Tamandua mexicana) ofrecida en el ZooMAT, de los termes (Nasutitermes sp.) de la reserva “El Zapotal” y el promedio reportado por Oyarzun et al. (1996) para la especie. Análisis Materia Seca (%) Energía Bruta (Kcal/g) Proteína Cruda (%) Extracto Etéreo (%) Fibra Cruda (%) Cenizas (%) Elementos libres de nitrógeno (%) Celulosa (%) Lignina (%) Retinol (%) α-tocopherol (μg/g)

Dieta para Tamandúas ZooMAT 13,59 5,19 55,95 37,01 0,035 4,47 2,535 — — — —

Nasutitermes spp. El Zapotal ¹ 27,4 3,3 52,47 13,19 20,46 4,35 9,53 — — — —

Promedio Nasutitermes spp. Venezuela ² 29,36 ± 4,32 6,01 ± 0,46 58,20 ± 3,67 15,04 ± 8,6 30,56 ± 4,09 4,11 ± 0,23 — 9,77 ± 1,71 17,25 ± 3,19 7,42 ± 6,49 92,50 ± 32,63

Valores expresados en base a Materia Seca. ¹ Colectados de la Reserva El Zapotal. ² Tomado de Oyarzun et al. (1996) para mezcla de castas de Nasutitermes spp.

1997 cuando existe una sistematización en la información registrada sobre la biología en cautiverio de los tamandúas (Tabla 2). Las termitas consumidas por tamandúas débiles o enfermos en la reserva de El Zapotal fueron clasificadas como Nasutitermes spp. y corresponden al principal alimento encontrado por Montgomery (1985) en el contenido estomacal de tamandúas de vida libre de Panamá y Venezuela. Los resultados obtenidos del análisis químico proximal de la dieta para tamandúa del ZooMAT (Tabla 3) arrojan un valor alto en proteína que sobrepasa el rango recomendado por Ward et al. (1995; 25–40% MS). El valor de proteína obtenido en el análisis hecho a las termitas del ZooMAT fue de 52,47 % MS, ligeramente menor al valor reportado por Oyarzun et al. (1996; 58,20 ± 3,67% MS). Este último valor es el reporte promedio para la combinación de castas consumidas. La energía aportada por la dieta para tamandúas del ZooMAT (5,19 Kcal/g) es más alta que la encontrada en las termitas Nasutitermes spp. analizadas (3,30 Kcal/g) pero cercana a los datos aportados por Oyarzun et al. (1996; 6,01 Kcal/g) en la mezcla de castas (90% trabajadoras y 10% soldados) de Nasutitermes spp. En el caso de la fibra, la dieta del ZooMAT aparentemente es deficiente si se compara con los valores encontrados en las termitas tanto del ZooMAT como lo mencionado por Oyarzun et al. (1996; 0,035%, versus 20,36 y 15,22%, respectivamente). Para incrementar el consumo de fibra de forma natural, se lleva a algunos tamandúas (enfermos o débiles) semanalmente a realizar “pastoreos” en termiteros naturales.

Conclusiones La dieta que se ofrece a los tamandúas del ZooMAT cubre las necesidades de proteína y energía reportadas para la especie. Los niveles de fibra encontrados en la dieta son bajos comparados con lo reportado. Por lo tanto, se sugiere incluir en los “pastoreos” a todos los ejemplares y considerar el cambio a una dieta comercial exclusiva para insectívoros. Debido a una falta de valoración constante, los niveles de vitamina A y D no se han determinado por lo que su exceso o deficiencia no se han establecido. Sin embargo, no se han presentado síntomas compatibles con hiperóstosis en ninguno de los ejemplares albergados. La conducta reproductiva exitosa y la ausencia de deficiencias evidentes en los tamandúas del ZooMAT sugieren que la dieta artificial cubre sus necesidades básicas de mantenimiento. Víctor Hugo Morales-Sandoval, Jefe de la Oficina de Nutrición, Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT). Instituto de Historia Natural y Ecología, A.P. 6 Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México, C.P. 29000, e-mail: . Referencias Aguilar, R. F., Dunker, F. y Garner, M. M. 2002. Dilated cardiomyopathy in two giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla). En: Proceedings of the American Association of Zoo Veterinarians, 169–172. Milwaukee, WI.


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Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) da Fundação Parque Zoológico de São Paulo Maristela Leiva Mara Cristina Marques Resumo O tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) é uma espécie considerada vulnerável no Brasil. Informações de cativeiro são escassas, sendo de grande importância para sua conservação quaisquer observações obtidas. Este trabalho compila informações a respeito do manejo, alimentação, número de nascimentos, longevidade e causa das mortes dos filhotes, e maturidade sexual dos animais cativos da Fundação Parque Zoológico de São Paulo (FPZSP). De 1968, com o primeiro indivíduo recebido, a junho de 2007, a instituição já manteve 77 exemplares, obtendo o primeiro nascimento e criação natural em cativeiro do país em 1986. Todas as medidas tomadas pela instituição visam aumentar as taxas de reprodução da espécie e de sobrevivência dos filhotes, tornando uma das referências nacionais em criação e manutenção de tamanduás, contribuindo na conservação da espécie. Palavras-chave: Cativeiro, reprodução, Myrmecophaga tridactyla Abstract The giant anteater (Myrmecophaga tridactyla) is considered Vulnerable in Brazil. Information on its captive maintenance and reproduction is scarce, but may be of great importance for the conservation of this species. This article provides information on the management, diet, birth rates, survival rates, causes of newborn and juvenile death, and sexual maturity of captive giant anteaters from São Paulo Zoo, Brazil (FPZSP). The institution has maintained 77 giant anteaters between 1968, when the first individual was received, and June 2007. It registered the country’s first captive birth and natural rearing of a giant anteater in 1986. All measures taken by the institution aim at increasing reproductive rates and offspring survival, thus making it a national reference in giant anteater breeding and maintenance and contributing to the conservation of this species. Keywords: Captivity, reproduction, giant anteater, Myrmecophaga tridactyla

Introdução Todas as espécies da superordem Xenarthra possuem taxa metabólica e temperatura corporal mais baixas em relação a outros mamíferos de porte similar (Feldhamer et al., 1999), características relacionadas ao baixo valor energético de sua dieta especializada (Medri et al., 2006). Os membros da família Myrmecophagidae, ordem Pilosa, estão restritos a áreas tropicais e subtropicais do Novo Mundo (Emmons e Feer, 1997) e possuem algumas características peculiares, como a ausência de dentes. Esta família é composta por três espécies, sendo duas de ocorrência no Brasil: tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) e tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla Linnaeus, 1758; Gardner, 2005). A espécie Myrmecophaga tridactyla está inclusa na categoria vulnerável no Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Medri e Mourão, 2008). Dados de cativeiro de tamanduá-bandeira são escassos, sendo de grande importância para sua conservação quaisquer informações retiradas de observações in-situ e ex-situ. Este trabalho compila informações a respeito da biologia reprodutiva dos tamanduás-bandeira cativos da Fundação Parque Zoológico de São Paulo (FPZSP). Estes dados foram retirados das fichas de todos os indivíduos que foram mantidos pelo Setor de Mamíferos desta instituição, que recebeu seu primeiro indivíduo, uma fêmea, no ano de 1968. Até o mês de junho de 2007, a instituição já manteve 77 exemplares, sendo 30 machos, 36 fêmeas e 11 de sexo não determinado. Em maio de 1986, na FPZSP houve o primeiro nascimento e criação natural em cativeiro de tamanduá-bandeira no país. O primeiro nascimento em cativeiro no mundo, com criação natural, ocorreu em 1976 no Dortmund Zôo, situado na Alemanha (Brandstaetter e Schappert, 2005). Manejo e alimentação Com o intuito de propiciar a reprodução, a FPZSP submete os animais a um manejo diferenciado, que vai desde a ambientação dos recintos até a alimentação oferecida. Eles são mantidos em recintos com piso de terra e vegetação arbustiva, sozinhos ou preferencialmente aos casais. Não é recomendado manter tamanduás-bandeira em grupos, pois pode haver interações agressivas entre eles (Superina et al., 2008). Os recintos possuem uma área mínima de 80 m² e uma lagoa rasa, e contam ainda com troncos e touceiras espalhados pelo ambiente e uma área de


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cambiamento (conforme anexo IV da Instrução Normativa nº 169/2008 do IBAMA, 2008). Os tamanduás-bandeira são alimentados com uma dieta balanceada às necessidades da espécie, elaborada após um longo período de estudos e adaptação dos animais à cada item. A papa, oferecida no início da tarde, é composta atualmente por extrato de soja, ração de gato, ovo cozido, carne bovina moída, iogurte, mel, beterraba cozida, cenoura crua, banana, mamão e maçã. Uma vez por semana são oferecidos cupinzeiros inteiros, complementando a dieta e propiciando bem-estar aos indivíduos cativos através do enriquecimento ambiental.

al. (1998) afirma que ocorrem nascimentos da espécie ao longo do ano tanto em cativeiro quanto em vida livre. Maturidade sexual

Há poucos anos, a ração oferecida na papa era a de cachorro. Esta foi recentemente substituída por ração de gato, que contêm mais proteínas e também taurina, importante aminoácido que, entre outras funções, ajuda a manter a visão normal e previne cardiomiopatia (Aguilar et al., 2002). Esta substituição ocorreu de forma gradual e teve boa aceitação pelos animais.

Dados sobre maturidade sexual foram analisados com as três fêmeas e os três machos reprodutores que nasceram em cativeiro (representando 42,7% do total de animais reprodutores de cada sexo). Uma das fêmeas criou pela primeira vez com 21 meses de idade e a outra com 54 meses. Os machos copularam efetivamente (gerando filhotes) com 24, 66 e 138 meses. Conforme Eisenberg e Redford (1999) e Nowak (1999) a maturidade sexual da espécie é atingida entre 30 e 48 meses de idade, porém três indivíduos se reproduziram com idade superior à reportada devido a problemas de pareamento, como incompatibilidade entre os animais e falta de parceiros. Em contrapartida, o intervalo mínimo entre os nascimentos citado por Eisenberg e Redford (1999) é de nove meses, porém três fêmeas deram à luz em menor intervalo de tempo, apenas sete meses.

Nascimentos

Longevidade dos filhotes

Do total de fêmeas cativas, sete reproduziram, somando 32 filhotes. A média foi de 4,6 animais por fêmea, variando de 2 a 10 ao longo de suas vidas. Em todos os casos nasceu apenas um filhote por gestação, sendo que a maioria dos nascimentos (59,4%) ocorreu no primeiro semestre do ano (Fig. 1). Nos meses de junho, novembro e dezembro houve ausência de nascimentos. Bartmann (1994) apud Patzl et

Dos 32 tamanduás-bandeira nascidos na instituição, 17 completaram um mês de vida e 12 indivíduos ultrapassaram um ano. Destes, apenas seis reproduziram e oito estão vivos. Ainda não é possível analisar dados sobre a longevidade atingida em cativeiro, pois a expectativa de vida reportada em literatura é de 25 anos (Nowak, 1999) e o primeiro animal a nascer na instituição e a reproduzir completou 21 anos em

Figura 1. Distribuição mensal de nascimentos de tamanduá-bandeira na Fundação Parque Zoológico de São Paulo. Total de 32 filhotes nascidos de maio de 1986 até junho de 2007. 50


2007. Em Morford e Meyers (2003) há a ilustração de uma fêmea viva com 30 anos de idade, a idade mais longa já reportada. Neste mesmo trabalho, os autores indicam uma alta mortalidade infantil, com 46% dos óbitos até o sexto dia de vida e 31,25% nas primeiras 24 horas. Maia (2002) cita a taxa de mortalidade de tamanduás-bandeira nascidos em zoológicos do Brasil entre 1990 e 2000. Ele constatou que neste período houve 30 nascimentos, mas a mortalidade atingiu 47%. No presente trabalho foi evidenciada uma alta taxa de mortalidade infantil, com 36,4% dos óbitos ocorrendo nas primeiras 24 horas de vida dos animais.

comportamento maternal incorreto e injúrias dos machos adultos sobre os filhotes logo após o nascimento. Já Morford e Meyers (2003) observaram que as doenças respiratórias foram um dos problemas mais comuns apresentados pelos animais das instituições consultadas, sendo as fêmeas com idade inferior a dois anos as mais acometidas. Nas situações em que se registrou pneumonia, houve fatalidade em cerca de 60% dos casos. Considerações finais

Até junho de 2007, 24 filhotes de tamanduá-bandeira nascidos na FPZSP vieram a óbito. Destes, seis (25%) não tiveram a causa determinada, houve três (12,5%) casos de animais natimortos e dois (8,3%) encontravam-se em processo de autólise. Os outros indivíduos apresentaram algum dos problemas descritos a seguir (Fig. 2): problemas respiratórios (insuficiência respiratória, edema pulmonar ou pneumonia: 3; 12,5%), colapso cárdio-respiratório (3; 12,5%), traumatismo (3; 12,5%), choque hipovolêmico (2; 8,3%), inanição (1; 4,2%) e septicemia (1; 4,2%). Estes diagnósticos, além de outros como hepatite e endoparasitose, foram registrados por Miranda et al. (2004) como a causa da morte em 74 indivíduos da FPZSP entre 1964 e 2003.

Os dados sobre maturidade sexual e intervalo entre nascimentos diferem dos citados em literatura, apontando um menor período para estes caracteres reprodutivos. Todas as medidas tomadas pela instituição visam aumentar as taxas de reprodução da espécie e de sobrevivência dos filhotes nascidos em cativeiro. Uma das medidas é a realização anual do exame clínico geral em todos os indivíduos preconizadas pelo Núcleo de Medicina Preventiva (NUPREV) da instituição (Miranda et al., 2006b). As outras medidas incluem intervenções no processo reprodutivo, como a separação do macho adulto da mãe após o nascimento da cria e a criação artificial dos filhotes em casos de necessidade, como quando a mãe tem falha de comportamento maternal. Com estas medidas, a FPZSP tornou-se uma das referências nacionais em criação e manutenção de tamanduás, contribuindo na conservação da espécie.

Segundo Patzl et al. (1998) e Miranda et al. (2006a), as causas das mortes de tamanduás-bandeira em zoológicos estão relacionadas ao óbito fetal,

Agradecimentos: A Kátia Cassaro, bióloga do Beto Carrero World, pela contribuição com dados que auxiliaram a elaboração deste trabalho.

Causa das mortes

Figura 2. Causa da morte dos 24 filhotes de tamanduá-bandeira nascidos na FPZSP. Edentata no. 11(1) • 2010

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Maristela Leiva, Setor de Mamíferos, Fundação Parque Zoológico de São Paulo, Av. Miguel Stéfano, 4241, CEP 04301-905, São Paulo, SP, Brasil, e-mail: ; e Mara Cristina Marques, Chefe do Setor de Mamíferos, Fundação Parque Zoológico de São Paulo, Av. Miguel Stéfano, 4241, CEP 04301-905, São Paulo, SP, Brasil, e-mail: . Referências Aguilar, R. F., Dunker, F. e Garner, M. 2002. Dilated cardiomyopathy in two giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla). In: Proceedings of the American Association of Zoo Veterinarians Annual Conference, Milwaukee, Wisconsin, October 6–10, 2002, C. K. Baer (ed.), pp. 169–172. Bartmann, W. 1994. Breeding anteaters in captivity. In: Report of the Scientific Session, 49th Annual Conference IUDZG/The World Zoo Organization, São Paulo, Brazil, pp. 1–6. Brandstaetter, F. e Schappert, I. 2005. Breeding the giant anteater — a success story for Dortmund Zoo. Int. Zoo News 52(2): 90–94. Eisenberg, J. F. e Redford, K. H. 1999. Mammals of the Neotropics, Volume 3: The Central Neotropics: Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. The University of Chicago Press, Chicago. Emmons, L. H. e Feer, F. 1997. Neotropical Rainforest Mammals: A Field Guide. 2nd edition. The University of Chicago Press, Chicago. Feldhamer, G. A., Drickamer, L. C., Vessey, S. H. e Merritt, J. F. 1999. Mammalogy: Adaptation, Diversity and Ecology. McGraw-Hill, New York. Gardner, A. L. 2005. Order Pilosa. In: Mammal Species of the World: A Taxonomic and Geographic Reference, 3rd edition, D. E. Wilson e D. M. Reeder (eds.), pp. 100–103. The Johns Hopkins University Press, Baltimore. IBAMA. 2008. Instrução Normativa nº 169/2008. Acesso em: 10 de dezembro de 2009. Maia, O. B. 2002. Maternal behavior of two captive giant anteaters Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758. Rev. Etol. 4(1): 41–47. Medri, I. M., Mourão, G. M. e Rodrigues, F. H. G. 2006. Ordem Xenarthra. In: Mamíferos do Brasil, N. R. Reis, A. L. Peracchi, W. A. Pedro e I. P. Lima (eds.), pp. 71–99. Nélio R. dos Reis, Londrina. Medri, I. M. e Mourão, G. 2008. Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758. In: Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção, A. B. M. Machado, G. M. Drummond e A. P. Paglia (eds.),

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Reevaluation of the Geographical Distribution of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and B. variegatus Schinz, 1825 Nadia de Moraes-Barros Ana Paula Giorgi Sofia Silva João Stenghel Morgante Abstract The confusing nomenclatural history of Bradypus tridactylus and B. variegatus has led to incorrect taxonomic attributions through time and, consequently, errors in range map inferences. In this note, we reevaluate the geographical distribution of B. tridactylus and B. variegatus based on museum specimens, field observations, and literature records of sloths. Our analyses revealed considerable range differences when compared to previous distribution inferences. For instance, B. tridactylus is restricted to the Guyana shield, and in Brazil it is only found north of the Amazon River and east of Negro River. Additional analysis using an Ecological Niche Modeling technique, and considering only bioclimatic and topographic variables, predicted that potential suitable areas for B. tridactylus are mostly limited by cold temperatures. However, when comparing our model to the present time distribution of forests we observed that the suitable area for B. tridactylus may be smaller than predicted by the model. Keywords: Bradypus, ecological niche modeling, geographical distribution, sloths. Introduction The living three-toed sloths are classified in four species, Bradypus pygmaeus Anderson and Handley, 2001, B. torquatus Illiger, 1811, B. tridactylus Linnaeus, 1758, and B. variegatus Schinz, 1825. They only occur in the Neotropics, and most of them are exclusive to distinct biomes, except for B. variegatus that can be found from the forests of Nicaragua to the Atlantic Rainforest in southern Brazil (Hayssen, 2010). Bradypus pygmaeus and B. torquatus are considered endangered. The former is endemic to the Isla Escudo de Veraguas, Province of Bocas del Toro in Panama, while the latter only occurs in the Atlantic Forest of Brazil. Bradypus tridactylus is only found in the north-central region of South America (Anderson and Handley, 2001).

The pale-throated sloth B. tridactylus and the brownthroated sloth B. variegatus have a long and confusing nomenclatural history. Bradypus tridactylus was first named by Linnaeus (1758), and this is the currently used scientific name of the pale-throated sloth. Schinz referred to the brown-throated sloth when naming B. variegatus in the early 19th century (Schinz, 1825). However, in the following years the name “B. tridactylus” was attributed to the brown-throated sloth by different authors, the last being Ávila-Pires and Gouveia (1977). As a result, the name B. tridactylus referring to the brown-throated sloth has been adopted in many papers, especially those published before 1970. For instance, Vieira (1953) described the fauna observed in different localities of Alagoas state, northeastern Brazil, during two expeditions in 1951 and 1952. The author registered four brownthroated sloths, which he classified as B. tridactylus, following the valid nomenclature for that time. Only in the 1980’s, the name B. variegatus was used again for the brown-throated sloth. Wetzel (1982) reviewed the nomenclature, described the synonymy, named B. variegatus as the brown-throated sloth, and recognized nine subspecies. For a detailed description of B. tridactylus and B. variegatus nomenclature see Hayssen (2009, 2010). Despite the solved nomenclature, a recent study based on morphological criteria and molecular data revealed about 30% taxonomic misidentification between the pale and the brown-throated sloth in museum collections (Moraes-Barros et al., in press). Part of these misidentifications can be explained by the lack of taxonomic updating in museum collection specimens. A critical outcome of these misidentifications and the confusing nomenclature is the inferred geographical distribution of B. tridactylus and B. variegatus. Based on this previous misidentification study (Moraes-Barros et al., in press) and considering the need of an updated range map of these sloth species, we reevaluated the historical and recent specimen records, elaborated a corrected map of the geographic distributions of B. tridactylus and B. variegatus, and generated a predictive model of B. tridactylus distribution using an ecological niche modeling technique. Methods Range map We used specimen records obtained from museum collections, field expeditions, and literature to elaborate a range map for B. tridactylus and B. variegatus. The data set of museum specimens consisted of morphologically reviewed sloths. We thus only used Edentata no. 11(1) • 2010

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records of specimens which could be undoubtedly identified. The criteria used to classify specimens are described in Anderson and Handley (2001). We included specimens described in Anderson and Handley (2001) and reviewed sloths from the following museums: IEPA – Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá, Amapá, Brazil; MN – Museu Nacional, Rio de Janeiro, RJ, Brazil; MPEG – Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, PA, Brazil; MVZ – Museum of Vertebrate Zoology, University of California, Berkeley, CA, USA; and MZUSP – Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP, Brazil. Data from field expeditions encompassed direct observations and individuals captured in order to collect biological samples for molecular biology studies. These expeditions were carried out from 2001 to 2009 and included members of our research group and coworkers. Data obtained from literature that represented localities distinct from those listed in museum collections were added to the final data set (Table 1). The use of data recovered from literature was particularly difficult. Because of the confusing taxonomic history of B. tridactylus and B. variegatus, we considered taxa names keeping in mind that the nomenclature differed over time. We therefore compared the described taxa name in each publication and updated it to the current valid name whenever needed. Some publications were not considered because their reported occurrences could not be confirmed. Predictive model of geographical ecological niche modeling

distribution —

We used Maxent v.3.3.1 (Phillips et al., 2006; ) to generate a predictive model of B. tridactylus distribution. Collection localities were compiled from Anderson and Handley (2001) and from sources given in Table 1. We used 19 bioclimatic parameters of current climate from the WorldClim dataset version 1.4 (Hijmans et al., 2005) at 1 km resolution. These metrics are derived from monthly temperature and rainfall climatologies and represent biologically meaningful variables for characterizing species range (Nix, 1986). In addition to the bioclimatic variables, we also used a topographic variable derived from remote sensing data. Shuttle Radar Topography Mission (SRTM) digital elevation data at 90 m resolution were aggregated to 1 km resolution in order to be added as environmental predictor in the Maxent runs. Besides mean elevation, the standard deviation based on 90 m data was also included as an indicator of surface ruggedness.

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We did not use forest cover data as environmental predictor due to the characteristics of our species data set. The majority of data is composed by historical records from several museums. According to the ecological niche modeling literature, museum records are very useful in many studies, including the case presented here, but in order to build a consistent model, the species occurrence period must match the period of the environmental variables (Graham et al., 2004). Results and Discussion The collected data constitute a view of historical and present-time occurrence of the pale and the brownthroated sloths (Fig. 1, Table 1). Although data are available about where these sloths are found, few studies indicate were they do not occur. Some records obtained from museum specimens represent historical occurrences of species and localities that today are no longer suitable for sloths, mostly because of anthropogenic effects; an example is the State of Paraná in Brazil. There is only one record for B. variegatus in Paraná (Table 1) and today the species is considered extinct in this state due to deforestation (Mikich and Bérnils, 2004). A similar situation is found in northern Argentina, where records of B. variegatus date from the 1910’s and 1920’s (Onelli, 1913; Massoia, 1980; FMNH21672 – Field Museum of Natural History, Chicago, IL, USA). There are, however, no recent records of sloths from this country. As pointed out by Redford and Eisenberg (1992), the southern limit of this species’ range is poorly known. Some other localities still bear suitable habitats for sloths, as has been shown in recent studies in the remaining Atlantic Forest fragments of Pernambuco, Brazil (Silva Jr. and Pontes, 2008), northern Ecuador (Ríos, 2001), and southeastern Caracas region, Venezuela (Castillo and Sales, 2006). Nevertheless, information about the presence and absence of sloths at the present time is not complete and accurate. We therefore opted to present a range map that reflects the total distribution area, depicted from all recorded past and present occurrences (Fig. 1). We did not consider the fact that some localities within this total area may no longer be inhabited by sloths and discuss this point below. The updated range map of B. variegatus shows that contrary to previous descriptions (Gardner, 2007; Hayssen, 2010), this species is found north of the Amazon and in northwestern Brazil, between the Negro and Branco rivers (Fig. 1). Similarly, there are differences between the previously inferred

distribution of B. tridactylus and the range map presented in Fig. 1. Most of this divergence is due to taxonomic misidentifications (Moraes-Barros et al., in press). Its area of distribution is smaller than previously described, as the species does not occur south of the Amazon River, an area that Gardner (2007) had included in his range map of B. tridactylus. The pale-throated sloth is also absent west of the Negro River and southeastern Venezuela, which differs from the range map presented by Chiarello et al. (2008). Therefore, B. tridactylus is restricted to the Guiana shield region and is sympatric with B. variegatus only along the northern margin of the Amazon River (Fig. 1). The range map presented in Fig. 1 provides only an estimated area of continuous distribution of these sloth species. To properly evaluate the present-time distribution and reveal possible isolated populations, recent records of species presence and absence are needed. This kind of study demands time and intensive field work. In the case of sloths their arboreal habits, slow movements, and time spent in the

canopy make direct observation difficult, thus limiting the recording of occurrences. Hence, as shown by Moreno and Plese (2006), Ecological Niche Modeling techniques can be used as a tool to determine the potential distribution of sloth species. These authors modeled the current distribution of B. variegatus in Colombia, highlighting suitable and non-suitable areas for the species. Phillips et al. (2006) used ecological niche modeling based on maximum entropy (Maxent) to generate predictive models of species distribution for two Neotropical mammals, Microryzomys minutus (Rodentia: Muridae) and B. variegatus. The modeled distribution of B. variegatus through the entire Neotropical region predicted suitable areas encompassing different biomes. Within Brazil, most of the suitable areas were predicted in the Amazon rainforest and Atlantic forest, although areas within the Cerrado biome were also considered suitable. In fact, there are recent records of B. variegatus in the Cerrado domain (Table 1), which indicates that forested regions within this biome should not be discarded as occurrence localities for this species.

Figure 1. Reevaluated range map of B. variegatus and B. tridactylus. Black circles and red triangles represent occurrence records for B. variegatus and B. tridactylus, respectively. These records are described in Table 1. Edentata no. 11(1) • 2010

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Table 1. Description of B. tridactylus (bold) and B. variegatus localities used to infer geographic distribution, except for localities described in Anderson and Handley (2001). Species records are based on museum collections (museum acronyms) and literature (references). We also considered data from field studies carried out from 2001 to 2009, including direct observations (*) and individuals captured for blood or tissue sampling (biological samples deposited in Labec DNA and Tissue Collection). Locality Bolivia Brazil

Beni Acre

Beni Biosphere Reserve Assis Brasil Brasiléia Rio Branco Xapuri Alagoas Manimbu São Miguel dos Campos Mangabeiras Amapá Estrada Campo Verde km 7, Porto Platou RDS Rio Iratapuru, Lg. Baliza Cachoeira de Santo Antônio, Rio Jari, Il. do Cemitério Amazonas Balbina Boca do Pauini Estirão do Equador, Rio Javari Lago do Batista Maraã Rio Tootobi, Rio Demini Rio Juruá Itacoatiara Santa Cruz, Rio Eiru Bahia Ilhéus Itabuna Espírito Santo Sooretama Biological Reserve

Goiás Maranhão

Minas Gerais

Pará

56

Linhares Forest Reserve Surrounds of Parque Nacional de Emas Imperatriz Miritiba Res. Biol. Gurupi Passos Parque Florestal Estadual Rio Doce Rio Novo Teófilo Otoni Viçosa, Mata do Paraíso Abaeté Altamira Belém, Castanhosinho, Igarapé Belém, Instituto Agronômico do Norte Belém Belterra Benevides, Retiro de Nazaré, Estância Cacoal Cametá Castanhal Faro Fordlandia Igarapé Açu Igarapé Açu, Lazarópolis do Prata


Source of record - year Roldan and Simonetti (2001) Labec - 2009 Labec - 2009 Labec - 2009 Labec - 2009 MZUSP - 1952 MZUSP - 1951 Vieira (1953) MN IEPA - 2005 MPEG MZUSP - 1988 MZUSP - 1974 MPEG - 1960 MZUSP - 1937 MZUSP - 1977 MPEG - 1981 MZUSP - 1902 MZUSP - 1937 MZUSP - 1936 Labec - 2006 Labec - 2006 Chiarello (1999); Lara-Ruiz and Srbek-Araújo (2006) Chiarello (1999) Fischer et al. (2004) MPEG - 1987 MZUSP - 1907 Lopes and Ferrari (2000) MN Stallings et al. (1991) MN Labec - 2006 Prado et al. (2008) MN Labec - 2001 MPEG - 1957 MPEG - 1964 MPEG - 1957 MN MPEG - 1964 MPEG MZUSP - 1937 MPEG - 1958 MN MZUSP - 1960 MPEG - 1955 MPEG - 1955

Species B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. tridactylus B. tridactylus B. tridactylus B. tridactylus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. tridactylus B. variegatus B. variegatus B. variegatus

Table 1, continued. Locality Brazil (cont.)

Costa Rica Peru

Venezuela

Pará (cont.)

Ilha Caviana de Fora Ipixuna, Rio Capim Grande Juruti Óbidos Paragominas, Faz. Cauxi Parauapebas - East Amazon Forest Rio Tocantins, Tucuruí, Ilha Tocantins Rio Tocantins, Tucuruí, Vila Brabo Rio Xingu, Cachoeira do Espelho Rod. Belém-Brasilia km 307 Santarém, Ipanema Santarém, Santarém-Cuiabá km 16 Taperinha Vigia, São Francisco Paraíba João Pessoa Paraná Londrina Pernambuco Tapera Recife and Carpina Forests Zona da Floresta Rio de Janeiro Barreiros Parati, Pedra Branca Teresópolis Teresópolis, Fazenda Boa Fé Roraima Ilha de Maracá Rio Mucajai, Rio Branco São Paulo Guaratinguetá Guarulhos Jundiaí Praia da Boracéia Rodovia Mogi-Dutra Santos Serra da Cantareira Serra do Mar São Paulo São Sebastião Taboão da Serra Ubatuba Tocantins Araguatins Near Angico and Santa Teresinha Peixe San Jose Vicinity San Isidro Del General Limón Pueblo Nuevo de Guácimo Huampami Rio Cenepa Amazonas La Poza, Rio Santiago, 180m Manu Biosphere Reserve SE Caracas

Source of record - year Labec - 2004 MPEG - 1994 MPEG - 2006 MN MPEG Labec - 2007 MPEG - 1984 MPEG - 1984 MZUSP - 1986 MPEG - 1960 MN MPEG - 1973 MPEG MPEG - 1955 Dantas-Torres et al. (2010) MZUSP - 1916 MZUSP - 1938 Amorim et al. (2004) Bezerra et al. (2008) MN MN MN MN Barnett and Cunha (1994) MZUSP - 1962 MZUSP - 1957 Labec - 2001 Labec - 2001 MZUSP - 1957 Labec - 2002 MZUSP/Labec - 1918/2004 MZUSP/Labec - 1950/2006 Labec - 2004 Labec - 2009 MZUSP/* - 1919/2008 Labec - 2003 MZUSP/* - 1905/2008 MZUSP - 1963 * - 2009 * - 2005 MVZ - 1932 Labec - 2005 MVZ - 1978 MVZ - 1979 Solari et al. (2006) Urbani and Bosque (2007)

Species B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus B. variegatus


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Figure 2. Predicted potential geographic distribution of B. tridactylus produced with 19 bioclimatic parameters and 2 topographic variables derived from remote sensing imagery. Colors represent habitat suitability and probability of the species’ occurrence. 58


We followed Phillips et al. (2006) and generated a predictive model of B. tridactylus distribution. After running Maxent (Fig. 2), we observed that the environmental variables that presented the largest contributions to defining the potential areas of occurrence for B. tridactylus were minimum temperature of coldest month (64% of contribution), temperature seasonality (11%), mean temperature of coldest quarter (5%), and topography (5%). The climatic variables that limit B. tridactylus occurrence are all related to cold temperatures, which is supported by the fact that sloths are not fully homeothermic (Britton and Atkinson, 1938). While the model behavior and results fit the data set and applied parameters (AUC = 0.98), it is important to mention that an inexistent gap is shown in Fig. 2 in the Amapá region (northern Brazil). This gap can be attributed to the environmental variable “minimum temperature of the coldest month” that is corrupted in that region. As mentioned before, the bioclimatic variables were obtained through the WorldClim dataset (Hijmans et al., 2005), which is based on an interpolation of climate station data spread all over the world. As there are only a few stations in the Amapá region, interpolation will produce unprecise results. We believe that this might be the reason for the environmental layer being corrupted in that exact region. As shown in Fig. 2, the model predicts the existence of a highly suitable area between Colombia and Venezuela. There are, however, no occurrence records for any of the sloth species from this region (see Fig. 1). This may be attributed to the lack of field efforts, and thus occurrence data, due to geopolitical issues. In our model, northern Venezuela was also predicted as suitable for B. tridactylus. Sloth occurrences in that region were, however, only recorded for B. variegatus. Important variables such as geographical barriers, competition, and preying are not considered in these models. The fact that environmental features of a particular area fit the attributes of the species’ niche therefore does not necessarily mean that sloths indeed inhabit the area. Due to the arboreal habits of sloths, it is also important to include forest cover in these analyses. In a preliminary analysis, we superimposed a map of present-time forested areas to our predictive model. We observed that some areas predicted as suitable for B. tridactylus are no longer covered with forests, indicating that the total suitable region for this sloth’s occurrence may be smaller than suggested by our model (data not shown). In this study, we reevaluated the range of the brown and the pale-throated sloth. Although ecological

niche models, such as Maxent, have been great assets in identifying potential areas of species occurrence and in supporting research in several fields, we wish to emphasize that they are tools that will never replace field efforts. In the case of sloths, predictive models can help defining areas for field investigations, and thus contribute to a better comprehension of the species. This is particularly interesting for B. tridactylus due to the lack of studies on population genetics and phylogeography, which have already been performed for B. variegatus (Moraes-Barros et al., 2002, 2006, 2007). Nadia de Moraes-Barros*, Sofia Silva and João Stenghel Morgante, Laboratório de Biologia Evolutiva e Conservação de Vertebrados (Labec), Departamento de Genética e Biologia Evolutiva, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, Rua do Matão 277, 05508-090, São Paulo, SP, Brazil, e-mail: , and ; and Ana Paula Giorgi, Department of Geography, University of California, Los Angeles, 1255 Bunche Hall, Box 951524, Los Angeles, CA, 90095, email: . *Corresponding author. References Amorim, A. L. M. J. A., Amorim Jr., A. A., Messias, J. B., Silva Jr., V. A. and Berinson, M. K. 2004. Anatomical aspects of the placenta of the sloth Bradypus variegatus, Schinz, 1825. Int. J. Morphol. 22: 9–18. Anderson, R. P. and Handley, C. O. 2001. A new species of three-toed sloth (Mammalia: Xenarthra) from Panama, with a review of the genus Bradypus. Proc. Biol. Soc. Wash. 114: 1–33. Ávila-Pires, F. D. and Gouveia, E. 1977. Mamíferos do Parque Nacional do Itatiaia. Bol. Mus. Nac., Rio de Janeiro, Zool. 291: 1–29. Barnett, A. A. and Cunha, A. C. 1994. Notes on the small mammals of Ilha de Maracá, Roraima State, Brazil. Mammalia 58: 131–137. Bezerra, B. M., Souto, A. S., Halsey, L. G. and Schiel, N. 2008. Observation of brown-throated threetoed sloths: mating behaviour and the simultaneous nurturing of two young. J. Ethol. 26: 175–178. Britton, S. W. and Atkinson, W. E. 1938. Poikilothermism in the sloth. J. Mammal. 19: 94–99. Castillo, R. and Salas, V. 2006. Estado de Conservación del Parque Nacional Macarao. In: BioParques: Asociación Civil para la Conservación de los Parques Nacionales. Programa de Observadores de Edentata no. 11(1) • 2010

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Activity Patterns, Preference and Use of Floristic Resources by Bradypus variegatus in a Tropical Dry Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar, Colombia Leyn Castro-Vásquez Marlon Meza Tinka Plese Sergio Moreno-Mora Abstract Monthly field surveys were carried out from February to September 2004 to study behavioral and ecological aspects of Bradypus variegatus in a tropical dry forest fragment on “El Ceibal”, Santa Catalina, Bolívar, Colombia. The study included samples collected during the dry and wet seasons. Scan sampling was used to record B. variegatus activities (feeding, resting, moving, grooming, and surveillance). Plant species utilized for these activities were identified. Sloths spent most of their time resting (56%), followed by moving (23%), surveillance (10%), grooming (8%), and feeding (3%). Generally, sloths were found on trees with heights from 9 to 32 m, with canopy coverage of 9 to 364 m2 and diameter at chest height from 10 to 44.2 cm. Individuals were usually found in the tree canopy. Cavanillesia platanifolia (Bombacaceae), Guazuma umbilifolia and G. tomentosa (Sterculiaceae) were used as food sources. Keywords: Bradypus variegatus, activity patterns, tropical dry forest, floristic resources Introduction The three-toed sloth (Bradypus variegatus) is a species associated to the New World tropical forests (Eisenberg and Thorington, 1973). It is found on high tree strata in varied ecosystems, such as dry forests, rain forests, riparian forests and secondary forests (Eisenberg, 1989; Elizondo, 1999). Today, as the distribution and abundance of sloths tend to diminish together with their natural environment, there is a growing interest in the scientific community to learn more about them and use this knowledge in conservation efforts. Numerous studies have been carried out on this species, but there is still much ignorance and controversy about its ecology. Bradypus variegatus is highly susceptible to habitat alteration. Its limited mobility, reduced home range and shy nature make it highly vulnerable and account for the disappearance of this species from 62


much of its historical range. The distribution of B. variegatus once encompassed almost the entire Colombian territory (Wetzel, 1982; Janzen, 1988; Morales-Jiménez et al., 2004). Today, it is limited to a few coastal areas, some inter-Andean lowland localities, and the Pacific Chocó region and Amazon (Moreno and Plese, 2006). Its long-term survival is threatened by wildlife trade, habitat destruction, and forest fragmentation. Moved by the expansion of farming and urban frontiers, 101,000 ha of natural forest are destroyed in Colombia each year (Chaves and Arango, 1998; IDEAM, 2004) with the direct consequence of the disappearance of its wildlife. One of the most threatened ecosystems is the tropical dry forest (Janzen, 1988). Less than 1% of its original area remains intact in Colombia (Chaves and Arango, 1998; IDEAM, 2004). Most sloth studies have been carried out in tropical rain forests, such as Barro Colorado Island in Panama (Montgomery and Sunquist, 1978). The few existing studies on Colombian three-toed sloths focused on aspects related to the behavior, rehabilitation and relocation of individuals rescued from illegal trade (Moreno and Plese, 2006) and on wild sloths inhabiting a swamp forest in Puerto Nariño, in the Colombian Amazon region (Kendall et al., 2006). The goals of the present study were to determine behavioral and ecological aspects of B. variegatus in a tropical dry forest fragment. The research focused on activity patterns, use of plant species, tree stratum, and preferred forest area. Results were compared by gender, age class, season, and time of day. Materials and Methods Study area, climate and vegetation “El Ceibal” is a 2,500 ha cattle ranch located in the northern region of Colombia, Department of Bolivar, municipality of Santa Catalina (10°37'36"N, 75°14'50"W; maximum elevation 34 m asl; Fig. 1). Natural forests cover 300 ha of the ranch (Rodríguez, 2001). Minimum and maximum medium monthly temperatures in the area of “El Ceibal” were 24°C and 35°C, respectively, in 2002 and 2003. Minimum and maximum medium monthly humidity during the same period were 51% and 90%, respectively. Average yearly rainfall was 925 mm (Proyecto Titi-Colombia, 2002, 2003). The climate is bimodal; the mild rainy

season starts in mid-April and continues on to May and June. There is a transitional dry period (locally called “veranillo de San Juan”) during July and August, followed by a strong rainy season lasting from September to the end of November. The dry season starts in December and ends in March. During this time, most trees lose their foliage and some bloom. The region is classified as Tropical Dry Forest (Holdridge, 1996; Chaves and Arango, 1998).

species. Some fragments are connected through lower vegetation corridors, characterized by the presence of spiny plants with small foliage and a great number of leguminous plants (Rodríguez, 2001). The angiosperm flora of “El Ceibal” is composed of 412 species. Trees are the most representative plant life form, accounting for 33% of all species. Flowering and fructification seasons of most species correspond to the rainy season (Ramírez and Tesillo, 2001).

Two well-defined seasons occurred during the sampling period. The dry season encompassed a period of 57 days from February 3 to March 31. No rain was recorded during this period. The rainy season lasted from April to September. Normally, this season is differentiated in three periods: mild rainy, “veranillo de San Juan”, and strong rainy. However, during our sampling year the “veranillo de San Juan” did not occur; instead, it rained throughout.

Data collection

The forested areas of “El Ceibal” are fragments within pastures with deforestation pressure on fine wood

Two preliminary recognition field trips were carried out in December 2003 and January 2004. Two sampling areas were chosen based on vegetation type and presence of B. variegatus. A total of 16 field trips of four days duration, with a time interval of 10 days between them, were carried out between February and September 2004. A total of 64 days and 594 hours of observations were recorded, partially covering the dry and rainy periods.

Figure 1. Study Area: Hacienda El Ceibal, Santa Catalina, Bolivar, Colombia. Edentata no. 11(1) • 2010

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Three daily observation journeys were done; morning sampling from 07:00 to 11:00 (total: 256 hours); afternoon sampling from 14:00 to 18:00 (total: 256 hours); and nocturnal sampling from 18:30 to 22:30 (total: 24 hours). Nocturnal samplings were done only on individuals that had already been observed during the day; this facilitated locating individuals in the dark. For this reason, evening observations were scarce in relation to the morning and afternoon samplings. Two observation areas were chosen for the study: one in the forest interior and the other on the forest border. A transect of 3,000 m length was selected in the forest interior for search of B. variegatus. This area is characterized by the dominance of the botanical families Fabaceae, followed by Sapindaceae, Euphorbiaceae and Bignoniaceae (Rodríguez, 2001). Most trees are approximately 15 years old (L. Soto, pers. comm.). The most diverse genera in this habitat are Trichilia, Coccoloba, Paullinia, Capparis, Bunchosia, and Eugenia (Rodriguez, 2001). The forest interior presents a tree level stratification: the canopy, represented by 10 to 25 m high trees such as Albizzia niopoides (“guacamayo”), Bursera simarouba (“indio en cuero”), Spondias mombin (“jobo”), and Triplaris americana (“vara santa”). Some emergent trees, such as Cavanillesia platanifolia (“macondo”), may reach 35 m height. The middle stratum is formed by juvenile trees that grow in patches and consists of Trichilia acuminata (“negrito”), Mayna grandifolia (“puerco espín”), and Stylogyne turbacensis (“patica de paloma”). Some shrubs with thin stems, such as Capparis baducca, are also present. The lower stratum is herbaceous with plants smaller than one meter, such as Loira latifolia and Rivinia humilis (Rodríguez, 2001). We recorded the presence of lianas and climbing plants dominated by Fabaceae, such as Bauhinia glabra and Dalbergia brownei; Bignoniaceae, such as Anemopaegma inundatum and Pithecoctenium crucigerum; and Sapindaceae, such as Paulinia cururu. Epiphytic plants are scarce in this area. A transect of 2,500 m was selected in the forest border. Most of the trees in this area are found on the edge of a lagoon and are 7 to 8 years old (L. Soto, pers. comm.). Common tree species in this area are Guazuma ulmifolia and Cecropia peltata. Tree diversity is greater in the interior of the forest (83 tree species) than in the forest border (30 species). In turn, herbaceous climbing plants are more abundant in the borders than in the interior. Similar percentages of shrubs and woody lianas occur in the interior and on the border (Rodríguez, 2001). Behavior categories were selected following Zerda (2004). They were clearly delineated to facilitate 64


fieldwork. Schedules were designed in order to register activities and collect vegetation data. Sampling times were determined based on the behavior observed during ad libitum sampling (Altmann, 1974). Scan Sampling (Altmann, 1974) was used to record three-toed sloth activities. The behavioral conduct of individuals located while sampling was recorded during five minute periods with intervals of ten minutes between observations (Zerda, 2004). The activities were classified as follows: • Feeding: ingesting part of a plant • Resting: immobile on a tree or liana • Moving: moving on a tree or between trees • Grooming: scratching itself • Surveillance: observing for potential predators and/or watching juveniles during the independence process • Other: engaged in an activity different from the previous ones The individuals were classified by age based on their size and body weight (Emmons and Feer, 1990; Plese and Moreno, 2005): • Adult: individuals with 400–750 mm body length and 2.3–5.5 kg weight • Juvenile: individuals that are independent from their mother but do not reach adult measurements, with approximate weight of 1.2–2.3 kg • Infant: individuals that are found permanently or semi-permanently on the mothers’ abdomen, with weights