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La micorriza arbuscular (MA) centro de la rizosfera: comunidad microbiológica dinámica del suelo. Irma Reyes Jaramillo. Depto. de Biologıa, División de CBS.
La micorriza arbuscular (MA) centro de la rizosfera: comunidad microbiol´ogica din´amica del suelo Irma Reyes Jaramillo Depto. de Biolog´ıa, Divisi´on de CBS. UAM-Iztapalapa. [email protected] HMA est´an los solubilizadores de f´osforo, productores de hormonas de crecimiento y quitinasa, saprofitos, pat´ogenos de plantas, depredadores y par´ asitos. Investigaciones futuras deben dirigirse hacia el papel de los HMA en relaci´on a ciclos de nutrimentos tanto en ecosistemas naturales conservados como degradados con ´enfasis en su productividad y estabilidad.

Recibido: 28 de abril de 2011. Aceptado: 23 de junio de 2011. Abstract The arbuscular mycorrhiza fungi (AMF) are an integral component of soil system. Rhizosphere is the immediate vicinity of the roots, which is predominantly affected by the activity of the plant. The term mycorrhizosphere refers to the zone of soil influenced by mycorrhizal association. Mycorrhizosphere has two components; one is the layer of soil that surrounding the mycorrhizal roots and de other is the layer of soil surrounding the hiphae of AMF found in the soil referred to as the hiphosphere o mycosphere. There are multifaceted interactions of AMF with various micro-organisms and microfauna in the mycorrhizosphere. The varieties of microorganisms that interact with the mycorrhizal fungi are phosphorus solubilizers, plant growth hormones and chitinase producers; saprophytes, plant pathogens, predators and parasites. Further research should be directed toward the role of AMF in relation to nutrient cycling in natural and disturbed ecosystems with emphasis on ecosystem productivity and stability.

Palabras clave: Rizosfera, hongos micorr´ızicos arbusculares, edafosistema, Glomeromycota.

El objetivo de abordar este tema es el de difundir ¿qu´e es la risosfera? introduciendo al lector en este microcosmos viviente, donde uno de los protagonistas es la micorriza arbuscular (MA), donde participan hongos ben´eficos para el crecimiento de las plantas y mejoran la fertilidad del suelo. La rizosfera comprende la regi´on del suelo ocupada por las ra´ıces de las plantas, donde crece una comunidad microbiol´ogica diversa y din´amica, cuya actividad se vincula con distintos procesos relacionados con el agua, nutrici´on mineral, intercambio de cationes y producci´on de exudados, entre muchos otros, que la hacen diferente del resto del suelo en sus propiedades f´ısicas, qu´ımicas y biol´ogicas.

Key words: Rhizosphere, arbuscular mycorrhiza fungi, Glomeromycota Resumen Los hongos micorr´ıcicos arbuculares (HMA) son parte integral del sistema suelo. La rizosfera se compone del suelo cercano a las ra´ıces de las plantas y es afectada por la actividad de ellas. La micorrizosfera es la zona del suelo afectada por la asociaci´ on micorr´ızica, la cual tiene dos componentes, la capa de suelo alrededor de las ra´ıces micorrizadas y la otra es el suelo cercano a las hifas del hongo micorr´ıcico (HM)o micelio externo que compone la hif´ osfera o micosfera. Las interacciones del (HMA) son m´ ultiples e involucran microorganismos y microfauna en la micorrizosfera. Entre los organismos que interact´ uan con los

Un ejemplo de ello es el pH o potencial de iones hidr´ogeno, que en la rizosfera es m´as ´acido por el intercambio cati´onico y por la producci´on de ´acidos org´anicos, el potencial de agua tambi´en cambia y es menor, as´ı como la presi´on parcial de oxigeno, la actividad respiratoria permite acumular m´as di´oxido de carbono y de carbohidratos solubles procedentes de exudados de las ra´ıces (Suresh y Bagyaraj, 2002). Estas condiciones favorecen el crecimiento de microorganismos por gramo de suelo, que es dos o tres veces mayor que en el suelo que no es parte de la rizosfera. La disponibilidad de nutrimentos se ve in17

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fluenciada por las ra´ıces y en consecuencia la microflora compuesta principalmente por bacterias, actinomicetos, hongos y algas que es din´ amica y cambia cualitativa y cuantitativamente, repercutiendo de diferente forma en el crecimiento de las plantas y de otros microorganismos del suelo, entre ellos la microfauna (protozoarios y nematodos) y la mesofauna, donde los ´acaros juegan un papel importante. Los hongos micorr´ıcicos arbusculares (HMA) forman una parte medular de la rizosfera, por que entre otras cosas se caracterizan por crecer una parte de ellos en el interior de la ra´ız de la planta hospedera, espec´ıficamente en el apoplasto de las c´elulas corticales y la otra en su exterior, ambas comunicadas por un micelio externo que explora gran superficie de suelo. Esta dualidad le confiere cierta ventaja en el edafosistema, debido a que el hongo MA intraradical no tiene competencia o antagonismo con otros microorganismos del suelo y tiene asegurado el suministro de nutrimentos de la planta hospedera, lo cual le permite una mayor biomasa cercana a la ra´ız y mayor influencia en la planta, ventaja que no tienen otros microorganismos que habitan u ´nicamente la rizosfera. Los hongos MA pertenecen al phylum Glomeromycota (Sh¨ uBler et al, 2001) son poco conocidos por la mayor´ıa de las personas, pero de gran importancia para los ecosistemas terrestres. El t´ermino micorriza hace referencia a la asociaci´ on simbi´ otica entre ra´ıces de plantas y hongos, es llamada mutualista porque tanto los hongos como la planta hospedera se benefician. El hongo simbionte recibe carbohidratos de la planta ya que ´el es incapaz de realizar fotos´ıntesis y, a cambio, brinda a la planta varios beneficios reflejados en su crecimiento como se describe posteriormente. Hay distintos tipos de micorrizas de las cuales hay abundante informaci´ on (Brundrett, 2004), sin embargo la MA se ha encontrado en la mayor´ıa de las plantas terrestres incluyendo cultivos de importancia agr´ıcola. Con base en registros f´ osiles se calcula que el origen de los microsc´opicos hongos Glomeromycota, ocurri´ o hace aproximadamente 600 millones de a˜ nos, por otra parte esporas e hifas de hongos Glomales fueron descubiertas en rocas que datan de hace 460 millones de a˜ nos en el per´ıodo Ordiv´ıcico (Redecker et

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al, 2000), se maneja la hip´otesis de que fueron un valioso instrumento de las plantas al inicio de la colonizaci´on del ambiente terrestre. Estos hongos crecen en el suelo de todo el mundo y establecen relaciones simbi´oticas con las ra´ıces de m´as del 80 % de las plantas terrestres. Se han descrito alrededor de 200 especies, clasificados en cuatro ´ordenes: Glomerales, Diversisporales, Paraglomerales y Archaeosporales; 11 familias y 17 g´eneros (Sch¨ ußler y Walker, 2010; NCBI, 2010). Hist´ oricamente muchas especies de este phylum se han descrito y nombrado con base en la morfolog´ıa de sus esporas, pero se ha visto que no es suficiente para conocer su verdadera filogenia, recientemente se est´ a recurriendo al an´alisis de los genes para circunscribir los taxa (Sch¨ ußler y Walker, 2010). Los hongos MA se han considerado simbi´oticos obligados, es decir no pueden completar su ciclo de vida, sin establecer simbiosis con la ra´ız de una planta, sin embargo conforme se conoce m´as de la diversidad de estos organismos, lo anterior puede ser una generalizaci´on ya que hay especies de las cuales a´ un se desconoce su nutrici´on. Se les llama arbusculares ya que en las c´elulas corticales de la ra´ıces, sus hifas forman estructuras que parecen tener forma de arbolitos microsc´opicos (Fig. 1a y b). Adem´as en muchas ocasiones al colonizar la planta intraradicalmente desarrollan unas estructuras que reciben el nombre de ves´ıculas (Fig. 1.c y d), donde almacenan sustancias de reserva, en algunas especies como Glomus intraradices tambi´en pueden formar esporas. Los hongos producen esporas o clamidosporas que son c´elulas reproductoras producidas asexualmente, que permiten la dispersi´on y supervivencia por largo tiempo en condiciones adversas y que se podr´ıan “comparar” con las semillas que producen las plantas (Fig. 2). Son la parte m´as conspicua de ´estos hongos, no son visibles a simple vista se requiere de un microscopio para su observaci´on. La producci´on de esporas de estos hongos puede ser individualmente en el suelo (Fig. 3a-c), en el interior de las ra´ıces de la planta hospedera, o formando densas masas no estructuradas o bien en esporocarpos en o cerca de la superficie del suelo (Fig. 3e). En su mayor´ıa, son de forma globosa (esf´erica) pero algunas especies tienen esporas ovaladas u oblongas; de ellas se desprende una hifa de sustentaci´ on

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Figura 1. Estructuras de los HMA: a- d, microfotograf´ıas de secciones de ra´ıces de plantas colonizadas con HMA, te˜ nidas con azul de tripano. a: hifas intraradicales, b: c´elulas corticales con un arb´ usculo, c y d: ves´ıculas te˜ nidas en el cortex de ra´ız, e: espora de HMA cultivada in vitro, produciendo un profuso micelio, f: ilustraci´ on de las esporas de HMA asociadas al micelio externo en la rizosfera. (h): hifa, (eg): espora germinada.

Figura 2. Microfotograf´ıas de diferentes esporas de HMA, algunas rotas y otras enteras, mostrando distintos colores, paredes y formas.

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que en conjunto dan la apariencia de un globo con su hilo colgando (Fig. 3c). Las esporas son de diferentes colores: blancas, amarillas, pardas, magenta, etc. y su tama˜ no puede variar de 20 a 50 µm, y en las m´ as grandes de 200 a 1000 µm (Brundrett et al, 1996). Son multinucleadas, contienen gotas de l´ıpidos y otros contenidos los cuales var´ıan en color y al romperse la espora en un porta objetos se observa su arreglo en gotas peque˜ nas o grandes, lo cual puede ser una ayuda en la identificaci´ on del hongo (Fig. 2 y 3h). Las paredes de las esporas est´ an formadas por una o m´ as l´ aminas, que var´ıan en grosor, estructura, apariencia y tinci´ on a reactivos, caracter´ısticas que tambi´en ayudan al tax´ onomo a identificar la especie. Pueden ser lisas o presentar ornamentaci´ on en forma de espinas, papilas o reticulaciones, entre otras (Fig. 3b, f, g). Sus hifas son multinucleadas, cenoc´ıticas (no hay paredes, membranas o septos que separen los n´ ucleos) (Fig. 1a), aunque pueden septarse en condiciones ambientales adversas,por ejemplo deficiencia de agua (Fig. 1d). ¿Por qu´ e se le llama asociaci´ on simbi´ otica a´ esta micorriza arbuscular? Los HMA son capaces de crecer dentro de las ra´ıces sin causar s´ıntomas de una enfermedad, el hongo coloniza las ra´ıces con sus hifas, formando arb´ usculos con los cuales mantiene un intercambio bioqu´ımico con la planta. Esta simbiosis altamente especializada anteriormente se le llam´ o “micorriza ves´ıculo arbuscular” porque algunos hongos de los glomeromyc´ oticos forman estructuras de almacenamiento dentro de las c´elulas corticales llamadas ves´ıculas (Fig. 1c y d). Actualmente no se tiene evidencia de que los hongos Glomeromycota se reproduzcan sexualmente. Por lo que se considera que las esporas se forman asexualmente. Bajo condiciones favorables las esporas de estos hongos germinan (Fig. 1d) y al establecer contacto con la ra´ız, desarrollan una estructura que se llama apresorio y as´ı, inicia una nueva simbiosis micorricica. Esporas nuevas se pueden formar en el micelio interno o externo de la ra´ız y el hongo puede completar su ciclo de vida ya que cada espora potencialmente puede generar un nuevo organismo (Fig. 1f). Al ser estos hongos simbiontes obligados y por lo tanto completamente dependientes de su relaci´on con las ra´ıces de las plantas, han desarrollado estrategias adaptativas y de sobrevivencia que los hace u ´nicos y dignos de admiraci´ on, por ejemplo cuando la

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espora germina en el suelo crecen hifas que se ramifican en busca de una planta hospedera, si no tiene ´exito, sus hifas exploradoras detienen su crecimiento despu´es de un tiempo, mientras su citoplasma se retrae dentro de la espora a la vez que las hifas se van septando. Es por ello que estos hongos no se pueden cultivar sin la presencia de ra´ıces, tanto in vitro como en condiciones de invernadero. Los investigadores han encontrado que por medio de sus hifas los hongos MA transportan varios elementos del suelo al interior de la planta hu´esped, entre ellos f´osforo, zinc y cobre cuya disponibilidad para las plantas es limitada y se beneficia con la asociaci´on MA. Estos hongos por medio de su micelio extraradical pueden explorar de 8-20 km l−1 de superficie de suelo (Marschner, 1995) lo que le permite una mayor capacidad de captaci´on de agua, que beneficia a la planta reduciendo el estr´es h´ıdrico causado por alta salinidad, metales pesados, compuestos t´oxicos que se pueden acumular en el suelo. El micelio extraradical es profuso y contribuye a la formaci´on de agregados del suelo, con lo cual mejora sus propiedades f´ısicas evitando su erosi´on. Interacciones Biol´ ogicas de los hogos MA La influencia de estos hongos en el crecimiento de las plantas afecta tambi´en su interacci´on con otros microorganismos tanto ben´eficos como pat´ogenos. La colonizaci´on de las ra´ıces por los HMA cambia en la planta aspectos relacionados con su fisiolog´ıa como es la fotos´ıntesis, la producci´on de fitohormonas (citocininas y giberelinas), disminuye la permeabilidad de las membranas, afectando la din´amica de los exudados de la ra´ız, con lo que se afecta a la microflora de la rizosfera. El microambiente de la rizosfera y los organismos que la habitan, son diferentes al resto del suelo de la micorrizosfera, que es la zona de influencia por la MA, su comunidad microbiana es diferente al resto, ya que los hongos usan parte de los exudados y as´ı modifican las funciones de la ra´ız. La diversidad de organismos del suelo, as´ı como sus interacciones son muy complejas y en la actualidad a´ un poco conocidas. Los HMA se relacionan con organismos solubilizadores de f´osforo, de vida libre, simbi´oticos fijadores de nitr´ogeno, productores de antibi´oticos, sider´oforos, productores de hormonas de crecimiento para las plantas, saprofitos, pat´ogenos de plantas, predadores y par´asitos. Dando como resultado interacciones positivas, negati-

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Figura 3. Microfotografias de esporas de HMA. a-d: esporas de forma globosa, c: Scutellospora sp. d: Glomus sp, e: esporocarpo de Sclerocystis sp., f: ornamentaci´ on de la superficie de la pared celular de una espora, g: espora con pared celular gruesa, h: espora rota (squashed) mostrando gotas de l´ıpidos y otros contenidos, i: esporas fotografiadas con microscopio estereosc´ opico. (hs): hifa de sustentaci´ on, (pc): pared celular, (eg): escudo germinativo, (e): espora, (es): esporocarpo, (h): hifa, (g): gota de l´ıpidos, (o): ornamentaci´ on.

vas o neutras tanto para el hongo como para las plantas.

lar y niveles de nitr´ogeno y f´osforo (Vasantha Krishna et al, 1994).

Diversos estudios han demostrado que Pseudomonas florescens se considera la bacteria m´ as com´ un de la micorrizosfera y que asiste a los HMA para colonizar las ra´ıces de las plantas. Por otra parte en la hif´osfera (hifas del HMA) predominan Arthrobacter y Bacilus, de lo que se concluye que la MA puede regular la microflora para su propio beneficio y a la vez para la planta hospedera.

De igual forma se ha visto un efecto ben´efico con varias bacterias fijadoras de nitr´ogeno de vida libre como Azotobacter y Azospirillum. El trabajo en equipo de estos maravillosos organismos del suelo se ve complementado con el de las bacterias solubilizadoras de f´osforo Agrobacterium sp y Pseudomonas sp las cuales tambi´en producen hormonas de crecimiento para las plantas (Azc´on et al, 1976).

En otro tipo de interrelaciones se ha reportado la de los HMA y las bacterias fijadoras de nitr´ ogeno presentes en las leguminosas como es Rhizobium, la cual es considerada sinerg´ıstica, ya que el hongo proporciona el f´ osforo indispensable para su nodulaci´on y crecimiento e incrementa la cantidad de sustancias isoflavanoides o fitoalexinas que inducen la expresi´ on de genes NOD. Otra micro-interacci´ on ben´efica es la inoculaci´on dual del actinomiceto Frankia, fijador de nitr´ogeno en plantas que no son leguminosas como la Casuarina, mostrando un incremento en el peso seco de brotes y ra´ıces, n´ umero de n´ odulos, peso de tejido nodu-

En este microcosmos los HMA tambi´en interact´ uan con hongos y bacterias pat´ogenos, es decir da˜ ninos para las ra´ıces de las plantas, varios estudios sugieren que la micorriza reduce la severidad de la enfermedad causada por el hongo pat´ogeno de la planta, incluso se ha propuesto usarlos como un control biol´ogico de los pat´ogenos de ra´ıces. La presencia de bacterias como Azotobacter sp y Pseudomonas sp asociadas con los HMA, se considera que lo ayudan a infectar las ra´ıces, probablemente produciendo enzimas o sustancias promotoras del crecimiento. De la misma forma pero internamente en el cito-

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plasma del hongo Acaulospora laveis, se han encontrado bacterias similares a organelos, mucho tiempo nombrados bacterias parecidas a organelos (BLOs). Estos organismos Biancioto et al,. (1996) y (2000) los encontraron en el citoplasma de hifas intercelulares, arb´ usculos y esporas de Gigaspora margarita y las determinaron como Burkholderia cepacia. Este no parece ser el u ´nico caso en que en el interior de clamidosporas de HMA se encontraron otros organismos, ya que dentro de ellas se ha reportado la presencia de estructuras similares a esporas paras´ıticas de Anguillospora pseudolongissima, Humicola fuscoatra, Phylyctochytrium y Rhizidiomycopsis stomatosa. Se ha llegado a considera que estos micopar´ asitos pueden ser un problema en la producci´ on comercial de HMA. Otros enemigos asociados a los HMA son los col´embolos, Folsomia candida que se come las hifas externas del hongo Glomus fasciculatum, rest´ andole efectividad a la MA; de igual forma algunos nem´ atodos como Aphelenchoides spp comen HMA y con ello controlan la densidad de in´oculo de los prop´ agulos. En conclusi´ on el aprovechamiento de las investigaciones sobre estos hongos ben´eficos nos permiten ver el gran potencial que tienen como biofertilizantes y mejoradores biol´ ogicos del suelo, particularmente para suelos degradados o de baja fertilidad. Por otra parte al analizar la complejidad de la rizosfera y sus intrincadas redes tr´ oficas, as´ı como su biodiversidad es evidente que son muy vulnerables a la aplicaci´ on de sustancias t´ oxicas como los herbicidas o cualquier clase de pesticida, da˜ namos este microcosmos que a nivel macrosc´ opico implica matar el suelo y con ello la posibilidad de generar vida y alimento, pr´ actica que se hace con frecuencia en los sistemas agr´ıcolas de producci´ on intensiva y extensiva, as´ı como en naciones donde en situaci´ on de guerra, para destruir la vegetaci´ on se emplean qu´ımicos nocivos, que destruyen nuestro patrimonio —el suelo fuente de vida. Agradecimientos La autora agradece a la Dra. Blanca P´erez Garc´ıa y al M. en C. Aniceto Mendoza, del Laboratorio de Biolog´ıa de Pteridofitas, del Departamento de Biolog´ıa de la UAM-Iztapalapa por el apoyo prestado para fotografiar los HMA por medio de microscopia de luz. As´ı como a las estudiantes Nancy Yaridia Flores Hern´ andez y Ma. Isabel Hern´ andez Godinez quienes contribuyeron en la extracci´ on y pro-

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cesamiento del material biol´ogico durante sus Seminarios de Investigaci´on, parte del cual se emple´o para ilustrar el presente manuscrito. Bibliograf´ıa 1. Azcon, R., Barea, J. M. and Hayman, D.S.1976. Utilization of rock phosphate in alkaline soils by plants inoculated with mycorrhizal fungi and phosphate solubilizing bacteria. Soil Biology Biochemistry 8: 135-138 Azc´on-Aguilar, C. and Barea, J. M. 1992. Interactions between mycorrhizal fungi and others rhizosphere microorganisms. En: M. F, Allen (Ed.). Mycorrizal Functioning: An Integrative PlantFungal Process. Chapman & Hall, New York. Pp.163-198. 2. Blee, K. A. and Anderson, A. J. 1996. Defencerelated transcript accumulation in Phaseolus vulgaris L. colonized by the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices. Plant Physiology. 100: 675-688 3. Bianciotto, V., Bandy, C., Manerdi, D., Sironi, M., Tichy, H.V. and Bonfante, P. 1996. An obligately endosymbiotic mycorrhizal fungus itself harbours obligately intracellular bacteria. Applied and Environmental Microbiology 62:3005-3010. 4. Bianciotto, V. Lumini, E., Lanfranco, L, Minerdi, D., Bonfante, P. and Peroto, S. 2000. Detection and identification of bacterial endosymbionts in arbuscular mycorrhizal fungi belonging to the family Gigasporaceae. Applied and Environmental Microbiology. 66(10): 4503-4509. 5. Bonfante, P. Plants, mycorrhizal fungi and endobacteria: a dialog among cells and genomes. 2003. The Biological Bulletin. 204: 215-220. 6. Bowles, D. J. 1990. Defence related proteins in higher plants. Annual Review of Biochemistry 59: 873-907 7. Bude, S. W., Van Tuinen,D., Martinotti, G., Gianinazzi, S.1999. Isolation from the Sorghum bicolor mycorrhizosphere of a bacterium compatible with arbuscular mycorrhiza development and antagonistic towards soil borne fungal pathogenes. Applied Environmental Microbiology. 65: 51485150 8. Brundrett, M., Bougler, N., Dell, B., Grove, T. and Malajczuk, N. 1996. Working with mycorrhizas in forestry and agriculture. Australian Centre for International Agricultural Research. Canberra, Australia. Pp. 141-186 9. Brundrett, M. C. 1999. Arbuscular Micorrizas: http:www.sft66.com/fungi/html/vam.html

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